Effects of long-term nitrogen addition on fine root morphological, anatomical structure and stoichiometry of broadleaved Korean pine forest
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摘要:目的 细根作为植物吸收养分和水分的主要器官，是植物根系中最活跃的部分，对土壤环境的变化尤为敏感。氮（N）沉降改变了土壤环境，也必将影响细根的结构和功能。红松是阔叶红松林的重要组成树种。探讨不同N添加水平对红松细根化学组分、形态特征和解剖结构的影响，了解长期N添加下红松细根性状的变异和权衡，对于理解和预测全球气候变化下植物根系生理功能变化具有重要意义。方法 于2011年5月，在小兴安岭阔叶红松林建立3个样地，每个样地设立4个不同N 添加处理，分别为对照（CK，0 g/（m2·a））、低N处理（LN，2.5 g/（m2·a））、中N处理（MN，5.0 g/（m2·a））和高N处理（HN，7.5 g/（m2·a））。在2019年7月，利用挖掘法挖取红松根系，测定其1 ~ 5级根在不同N添加处理下细根化学组分、细根直径、根长、根表面积、皮层厚度、皮层细胞特征、维管束直径、维根比和管胞特征的变化。结果 与CK处理相比，N添加显著增加了红松细根的TN含量，LN和MN处理显著降低了C∶N；LN和MN处理显著增加了红松1 ~ 5级根直径以及1级根的平均长度和表面积，显著降低了2 ~ 3级根的平均长度和表面积；LN处理显著增加了1 ~ 5级根维管束直径、1 ~ 3级根皮层厚度和皮层细胞特征以及4 ~ 5级根管胞特征。结论 长期N添加显著改变了细根化学组分、形态特征和解剖结构。细根直径的变异主要来源于皮层厚度和维管束直径，皮层厚度的变异主要来源于皮层细胞直径，维管束直径的变异来源是管胞平均直径和总管胞面积，细根通过调整其形态特征和解剖结构来优化其生理功能，以此应对土壤环境的变化。Abstract:Objective As the main organ for nutrient and water absorption, fine roots are the most active part of the plant root system and particularly sensitive to soil environment. Nitrogen (N) deposition changes the soil environment, and would certainly affect the structure and function of fine roots. Pinus koraiensis (PK) is an important species in broadleaved Korean pine forest. It is important to discuss the effects of different levels of N addition on the stoichiometry, morphological traits and anatomical structure of PK fine roots, understanding the variation and trade-offs of fine root traits under long-term N addition, and predicting the physiological function changes of plant roots under global climate change.Method Three sample plots were established in primary mixed coniferous forests in the Xiaoxing’an Mountains of northeastern China, four treatments were set up in July 2011, which were the control (CK, 0 g/(m2·year)), low nitrogen treatment (LN, 2.5 g/(m2·year)), medium nitrogen treatment (MN, 5.0 g/(m2·year)) and high nitrogen treatment (HN, 7.5 g/(m2·year)). Fine roots of PK were dug out in July 2019, and 1st−5th fine roots under N addition were determined, including fine root stoichiometry, fine root diameter, root length, root surface area, cortex thickness, cortical cell traits, stele diameter, ratio of stele to root diameter and tracheid traits.Result Compared with CK treatment, N addition significantly increased the TN content of PK fine roots, LN and MN treatments significantly reduced C∶N; LN and MN treatments significantly increased the diameter of 1st−5th fine roots and the mean length and surface area of 1st fine roots, but reduced the mean length and surface area of 2nd−3rd fine roots. LN treatment significantly increased the 1st−5th fine root stele diameter, and 1st−3rd fine root cortex thickness and cortical cell traits, and 4th−5th fine root tracheid traits.Conclusion Long-term N addition significantly changes the stoichiometry, morphological traits and anatomical structure of fine roots. The variation of fine root diameter is mainly derived from cortical thickness and stele diameter, the variation of cortical thickness is mainly derived from cortical cell diameter, and the variation of stele diameter is derived from mean tracheid diameter and total tracheid area, and fine roots respond to environmental changes by adjusting their morphology and anatomical structure to optimize their physiological functions.
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Keywords:
- nitrogen addition /
- fine root /
- chemical composition /
- anatomical structure /
- morphological trait
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细根寿命短，周转快，其生产和维持大约需要消耗植物1/3的净初级生产力，其分解又是土壤碳及养分的主要来源[1-2]，因此植物细根被称为重要的土壤碳库。同时细根作为植物吸收养分和水分的主要器官，是植物根系中最活跃的部分，对土壤环境的变化尤为敏感[3-4]。全球气候变化正在改变土壤环境，也必将影响细根的结构和功能。细根的功能依赖于它的形态、解剖结构和化学组分。因此在土壤环境变化下，细根形态、结构和组分对气候变化的响应应该引起关注。
N沉降是气候变化的重要因素之一，随着人类干扰的加剧，大气中活性N含量迅速增加[5-6]，并通过大气N沉降进入陆地生态系统[7]。先前研究发现N沉降通过间接改变土壤理化性质改变了细根形态和结构[8-9]。细根形态研究主要集中在根长、根表面积和根直径上。丁国泉等[10]研究发现短期（2年）N添加显著降低细根长度和表面积。而Yan等[11]研究发现长期（8年）N添加显著提高了细根长度和表面积。细根的根长和表面积与养分吸收有关，根长的变化可以影响细根的表面积，较大的根表面积具有较强的吸收能力[12]。根据最优化理论，细根通过调整其形态特征来适应土壤环境的变化，以及有效利用土壤中的养分资源[13-14]。除了根长和根表面积，土壤环境变化也会影响细根直径。细根直径反映了养分和水分的输送能力。研究表明，短期N添加不仅可以通过提高土壤N有效性来显著增加细根直径，也可以使土壤pH降低，造成土壤酸化，导致土壤中Al3+增加，从而促使细根直径显著增加[15-16]。但也有研究发现短期（4年）N添加未显著影响细根直径[17]。而谢瑶[18]研究发现短期（4年）N添加显著降低了细根直径。总之，不同周期N添加对细根形态的影响有显著差异，而长期N添加对细根直径的影响尚不明确。
以往研究表明细根直径与皮层厚度和维管束直径显著相关[19-20]。研究细根直径必须考虑细根解剖结构的变化，皮层厚度和维管束直径的变化需要将细根进行解剖观察。在木本植物的研究中，细根根序分级揭示了细根解剖结构与功能之间的关系[21]。不同根序在结构和功能上存在较大的差异。低级根（1 ~ 3级根）具有皮层组织，是典型的吸收根，而高级根（4 ~ 5级根）皮层组织消失，是典型的运输根[22]。根据养分吸收−运输假说[23]，通常，皮层越薄，细根吸收速率越快[24]。维管束直径越大，维根比越大，细根运输能力越强[25]。由于皮层细胞具有较高的代谢活性，低级根对养分有效性的响应可能比高级根更明显[26]。研究表明短期N添加增加低级根直径主要是通过显著增加皮层厚度来实现的，而高级根直径增加则主要是因为维管束直径显著增加[27-28]。同时有研究表明，长期（11年）N添加会显著抑制皮层厚度，使低级根直径显著降低[29]。总而言之，细根直径的改变源于皮层厚度和维管束直径的变化，但皮层与维管束的变异来源并不十分清楚。考虑到皮层和维管束的异速生长可以反映植物细根资源吸收和运输的相对重要性[23]，探究皮层和维管束的变异来源，有助于了解氮沉降下细根结构变化的本质。
N沉降不仅会影响细根的形态和结构，也会影响细根化学组分[30-31]。通常，N沉降可以增加土壤N有效性，从而改变细根化学组分的含量及比例[25]。大多数研究发现，短期（1 ~ 4年）N添加显著增加了细根N含量[15,18]；对磷（P）含量无显著影响[17,31]；而对C含量的影响存在分歧，可能显著增加[15,32]，显著减少[31-32]，或不变[17,33]。细根N浓度的增加可能加强细根的呼吸速率，细根C∶N与植物细根生长速率和寿命正相关[22]。因此，细根化学组分的变化可能影响根系的生理活性。此外，Taylor等[30]发现长期（6年）N添加也会显著增加细根N含量，但对长期N添加如何影响细根化学组分的含量及比例还缺乏系统的研究。
以往对细根的研究大都只考虑化学组分、形态和结构中的某个或某两个因子对短期N添加的响应，缺乏长期N添加对细根化学组分、形态特征、解剖结构影响的系统性论述。基于以上问题，本研究在小兴安岭阔叶红松（Pinus koraiensis）林进行长期N添加试验，选择优势树种红松作为研究树种。探究长期不同N添加对红松细根化学组分、形态特征和解剖结构的影响，了解N添加下植物细根性状的变异和权衡，有助于理解和预测全球气候变化背景下植物生理功能的变化及其机制。在这里，我们提出以下假设：（1）长期N添加使细根N含量和根直径显著增加，C∶N、根长和根表面积显著减小。（2）长期N添加通过显著增加皮层厚度来使低级根直径增加，通过显著增加维管束直径来使高级根直径增加。
1. 研究区概况与研究方法
1.1 研究区概况
本试验样地设立在丰林国家级自然保护区（128°58′ ~ 129°15′E，48°02′ ~ 48°12′N），位于小兴安岭南坡北段。保护区属低山丘陵地形，具有大陆性及季风气候相结合的特点。季节性变化大，主要特点为春季雨少风大，容易干旱；夏季高温多雨，雨热同季；秋季急剧降温，伴有霜冻；冬季气候严寒，降水稀少。年平均温度在−0.5 ℃左右，极端最高气温为34.9 ℃，极端最低气温为−44.5 ℃。无霜期100 ~ 110 d。年平均降水量在680 ~ 750 mm之间，主要集中在6—9月份。研究地点土壤主要为暗棕色森林土。样地内主要树种为红松、臭冷杉（Abies nephrolepis）、花楷槭（Acer ukurunduense）等。
1.2 试验设计
采用完全随机区组设计，在立地条件相似的地区随机建立3个样地，每个样地包括4个20 m × 20 m的试验样方，每两个样方间缓冲带为10 m，共建立12个标准样方。根据中国东北地区的N沉降量和未来的发展趋势[34]，本试验共设4个N添加处理组，分别为对照（CK，0 g/（m2·a））、低N处理（LN，2.5 g/（m2·a））、中N处理（MN，5.0 g/（m2·a））和高N处理（HN，7.5 g/（m2·a））。4个处理随机分布在一个样地的4个样方内，每个处理包括3个重复。进行外加N（NH4NO3）处理（不包括大气N沉降量）。N添加实验于2011年5月开始，在每年5—9月将各样方所需的NH4NO3溶解于32 L水中，用背式喷雾器均匀喷洒在对应样地内，对照样地喷洒等量的水（不含NH4NO3）。
1.3 样品采集和处理
1.3.1 根系取样和细根分级
2019年7月，在每个样方内随机选取3棵胸径相近的红松，利用挖掘法，用平板利锹挖取每棵树4个方向各一条完整的植物根段（包含1 ~ 5级根序），每棵树的根段混合为一份样品，放入贴好标签自封袋中，共取样品36份，再放入冷藏箱中暂存。待样品运回实验室后，将根系清洗干净，放入装满FAA固定液（FAA: 70%酒精（90 mL） + 100%冰醋酸（5 mL） + 甘油（5 mL））的塑料瓶中固定，贴好标签，放入4 ℃冰箱保存待用。
将各处理根系样品均等分为两份，一份用去离子水冲洗干净，然后放在装有去离子水的培养皿中。利用Pregitzer等提出的根系分级法对根系进行分级，根系末梢无分支的细根定义为1级根，1级根的母根定义为2级根，依次类推，直至5级根[21,35]。用镊子和小刀将各处理根系按照根系分级法分为1 ~ 5级根，将其保存于装有70%酒精的试管中，贴好标签待用。另一份仍保存于固定液中用于后续解剖结构测定。
1.3.2 根系形态特征测定
将各处理分为不同等级的细根用数字化扫描仪（CanoScan LiDE 120，DPI = 2 400，CANON，Shanghai， China）进行扫描，图上每一个根都互不粘连，保存为21.6 cm × 19.6 cm的图片，扫描根系图像采用WinRHIZO TronMF 2012 软件（Regent Instrument Inc.，Quebec，Canada）进行形态特征分析，获取根系直径、长度、表面积等指标。各处理扫描完的1 ~ 5级根仍保存于装有70%酒精的试管中，用于后续化学组分测定。
1.3.3 根系解剖结构测定
采用上述细根分级方法，将另一份待用根系样品也分为1 ~ 5级根，将其保存于装有70%酒精的试管中，贴好标签。各处理分别取各等级细根20个，采用石蜡切片技术，将不同等级细根制作成横切片，所有处理不同等级细根均制作5个样本。不同等级细根样品经过脱水、透明、浸蜡、包埋、切片、染色、脱蜡和封片，形成可供观测的永久切片。在生物显微镜OlympusBX-51（Olympus Electronics Inc.，Tsukuba，Japan）下观察各级细根解剖结构，每个样本观察3个视野，并且用Leica Application Suite Version 4.6.2软件拍照和测定各级细根的皮层厚度、皮层细胞层数、维管束直径、管胞数量、管胞直径等指标。最后计算皮层细胞直径、维根比、管胞平均直径和总管胞面积。
1.3.4 根系C、N、P含量测定
将扫描完的前5级细根放入65 ℃恒温烘箱内，烘干至恒质量（48 h左右）。然后对样品进行研磨，称取0.03 g根系样品，用TOC/TN分析仪（multi N/C3100，Analytik Jena AG，Germany）灼烧测定细根总有机碳（TOC）含量；称取0.03 g根系样品，用消煮法制成溶液，用连续流动分析仪（AA3，Bran-Luebbe，Hamburg，Germany）测定细根全氮（TN）和全磷（TP）含量；最后计算C∶N、C∶P和N∶P。
1.4 数据分析
计算各处理下细根化学组分、形态特征（细根直径、细根长度、细根表面积）和解剖结构（皮层厚度、皮层细胞层数、皮层细胞直径、维管束直径、管胞数量、管胞平均直径、总管胞面积和维根比）数据的平均值以及标准误差。采用单因素方差分析（one-way ANOVA），分别分析不同N添加对红松细根化学组分、形态特征和解剖结构的影响，并用LSD法确定不同N添加下1 ~ 5级根形态特征、解剖结构和细根化学组分之间的差异（P < 0.05）。然后将红松的细根直径与皮层厚度和维管束直径、皮层厚度与皮层细胞特征（皮层细胞直径和皮层细胞层数），维管束直径与管胞特征（管胞数量、管胞平均直径和总管胞面积）进行线性回归分析。所有的数据处理采用SPSS24.0（SPSS，IBM，USA）数据处理软件完成，采用Origin2017软件完成相关图表。
2. 结果与分析
2.1 N添加对土壤理化性质的影响
HN处理显著降低土壤pH（P<0.05）；MN处理显著增加土壤硝态氮（NO3−-N）含量（P<0.05）；此外，相比对照，N添加处理对土壤含水率（SWC，%）、总有机碳（TOC）、全氮（TN）、和铵态氮（NH4+-N）含量没有显著影响（表1）。全磷（TP）含量在对照与N添加处理间也没有显著影响，但在MN处理下相对LN和HN处理显著降低（P < 0.05）（表1）。
表 1 N添加对土壤理化性质的影响Table 1. Effects of N addition on soil physicochemical properties处理
Treatment含水率
Soil water
content (SWC)/%
pH总有机碳
Total organic carbon
(TOC)/(mg·g−1)全氮
Total nitrogen
(TN)/(mg·g−1)全磷
Total phosphorus
(TP)/(mg·g−1)铵态氮
NH4+-N/
(mg·kg−1)硝态氮
NO3−-N/
(mg·kg−1)对照 CK 36.39 ± 2.89a 4.95 ± 0.01a 79.55 ± 6.66a 3.36 ± 0.50a 1.12 ± 0.05ab 0.0082 ± 0.0017a 0.0085 ± 0.0022b 低氮 Low
nitrogen (LN)37.60 ± 2.02a 4.70 ± 0.04ab 78.13 ± 10.18a 3.16 ± 0.71a 1.15 ± 0.03a 0.0166 ± 0.0035a 0.0120 ± 0.0010ab 中氮 Medium
nitrogen (MN)40.54 ± 2.81a 4.63 ± 0.17ab 87.61 ± 5.36a 3.51 ± 0.33a 0.96 ± 0.07b 0.0109 ± 0.0018a 0.0137 ± 0.0011a 高氮 High
nitrogen (HN)37.92 ± 1.27a 4.42 ± 0.24b 81.46 ± 6.29a 4.32 ± 0.63a 1.18 ± 0.04a 0.0139 ± 0.0029a 0.0116 ± 0.0013ab 注：不同小写字母代表不同处理之间差异显著（P < 0.05）。下同。Notes: different lowercase letters show significant differences between varied N treatments (P < 0.05). The same below. 2.2 N添加对细根性状的影响
2.2.1 细根化学组分变化
不同N添加对红松细根化学组分含量及比例的影响不同（表2）。HN处理显著增加了红松细根TOC含量；TN含量在N添加后均显著增加，与CK处理相比，LN、MN和HN处理分别增加了30.30%、23.86%和15.59%（表2）。而C∶N在LN和MN处理显著降低。此外，N添加对红松细根TP含量、C∶P和N∶P没有显著影响（表2）。
表 2 N添加对细根化学组分的影响Table 2. Effects of N addition on the chemical composition of fine roots处理 Treatment TOC/(mg·g−1) TN/(mg·g−1) TP/(mg·g−1) C∶N C∶P N∶P CK 466.49 ± 4.24b 5.65 ± 0.24b 1.38 ± 0.17a 83.92 ± 3.94a 384.27 ± 47.59a 4.80 ± 0.78a LN 503.69 ± 19.07ab 7.34 ± 0.35a 1.49 ± 0.21a 69.93 ± 4.37c 412.92 ± 68.64a 5.88 ± 0.92a MN 498.37 ± 10.66ab 7.00 ± 0.26a 1.20 ± 0.14a 71.89 ± 2.63bc 474.33 ± 65.37a 6.89 ± 1.21a HN 525.03 ± 12.11a 6.53 ± 0.33a 1.29 ± 0.10a 81.82 ± 3.79ab 430.74 ± 38.34a 5.25 ± 0.38a 注：C∶N、C∶P和N∶P分别表示碳氮比、碳磷比和氮磷比。Notes: C∶N, C∶P and N∶P mean carbon to nitrogen ratio, carbon to phosphorus ratio, and nitrogen to phosphorus ratio, respectively. 2.2.2 细根形态特征变化
细根形态特征对不同N添加的响应不同（图1）。LN处理显著增加了1级根的平均长度和平均表面积，分别增加14.6%和15.3%；MN处理显著增加了1级根的平均长度；此外，与CK处理相比，N添加对2级根和3级根的平均长度和平均表面积的影响较为一致，均达到显著抑制水平。其中LN处理对3级根的平均长度和平均表面积抑制最小，分别降低15.6%和13.9%；而HN处理对2级根的平均长度和平均表面积抑制达到最大，分别降低32.1%和31.2%（图1b、c）。同时，LN处理显著增加了前5级根直径，其中1级根直径增加最少，仅16.6%，5级根直径增加最多，为27.2%；MN处理下仅2级根直径显著增加了19.7%；而HN处理显著抑制了4级根直径，降低21.6%，对其他根没有显著影响（图1a）。
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图 1 N添加对细根形态特征的影响Figure 1. Effects of N addition on the morphological traits of fine roots2.2.3 细根解剖结构变化
不同N添加对红松细根的解剖结构有不同影响（图2，表3、4）。LN处理显著改变了红松的部分皮层性状，包括2 ~ 3级根的皮层厚度，分别增加30.6%和18.9%，3级根的皮层细胞直径增加14.5%，以及1级根的皮层细胞层数增加14.2%；MN处理显著增加了2级根的皮层厚度和皮层细胞层数，分别增加30.4%和16.2%；而HN处理对细根前3级根皮层性状没有显著影响（图2a，表3）。除MN处理对2级根维管束直径没有显著影响外，LN和MN处理显著增加了红松1 ~ 5级根维管束直径。而HN处理下4级根维管束直径显著降低16.7%，对其他根序无显著影响（图2b）。LN处理显著增加红松4 ~ 5级根管胞数量、管胞平均直径和总管胞面积；MN处理显著增加了5级根管胞数量和总管胞面积；HN处理显著降低了4级根管胞数量，降低32.8%（表4）。此外，2级根和5级根维根比在LN处理中显著增加,分别增加24.1%和15.6%，3 ~ 5级根维根比在MN处理下显著增加，分别增加14.2%、11.8%和17.4%，而HN处理对1 ~ 5级根维根比无显著影响（图2c）。
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图 2 N添加对细根皮层厚度（a）、维管束直径（b）和维根比（c）的影响Figure 2. Effects of N addition on the thickness of fine root cortex (a), stele diameter (b) and ratio of stele to root diameter (c)表 3 N添加对1~3级根皮层细胞特征的影响Table 3. Effects of N addition on cortical cell traits of 1st−3rd order roots皮层细胞性状
Cortical cell trait处理 Treatment 根级 Root order 1级根 First order root 2级根 Second order root 3级根 Third order root MDCC/μm CK 24.86 ± 1.02a 19.47 ± 1.06a 19.85 ± 0.61bc LN 24.65 ± 1.11a 23.30 ± 1.51a 22.73 ± 0.85a MN 23.82 ± 1.89a 22.06 ± 1.69a 18.03 ± 0.82c HN 22.70 ± 0.93a 20.25 ± 1.08a 21.86 ± 0.98ab NCCL CK 2.96 ± 0.09b 3.25 ± 0.14b 3.87 ± 0.11a LN 3.38 ± 0.11a 3.55 ± 0.15ab 4.00 ± 0.15a MN 3.33 ± 0.11ab 3.78 ± 0.25a 4.22 ± 0.25a HN 3.07 ± 0.09ab 3.35 ± 0.13ab 3.90 ± 0.14a 注：MDCC.皮层细胞直径；NCCL.皮层细胞层数。下同。Notes: MDCC, mean diameter of cortical cell; NCCL, number of cortical cell layer. The same below. 表 4 N添加对4~5级根管胞特征的影响Table 4. Effects of N addition on tracheid traits of 4th−5th order roots管胞性状 Tracheid trait 处理 Treatment 根级 Root order 4级根 Fourth order root 5级根 Fifth order root MTD/μm CK 31.13 ± 1.82b 40.17 ± 0.69b LN 41.41 ± 4.10a 53.94 ± 3.97a MN 33.21 ± 3.03b 47.94 ± 2.43ab HN 34.04 ± 1.39b 40.25 ± 2.51b TCAT/μm2 CK 41190.31 ± 5948.15b 104589.61 ± 11668.87b LN 68343.11 ± 3218.95a 173548.56 ± 25089.97a MN 36068.14 ± 5280.45b 173689.21 ± 23407.25a HN 32069.16 ± 4611.76b 103825.53 ± 21845.45b NTPS CK 46.38 ± 3.80b 66.33 ± 10.70b LN 60.38 ± 3.42a 82.15 ± 10.28a MN 52.08 ± 6.61ab 90.57 ± 13.70a HN 31.13 ± 2.73c 70.00 ± 9.55b 注：MTD.管胞平均直径；TCAT.总管胞面积；NTPS.管胞数量。下同。Notes: MTD, mean tracheid diameter; TCAT, total cross-sectional area of tracheid; NTPS, number of tracheid per stele. The same below. 2.3 细根直径、皮层和维管束的变异来源
1 ~ 3级根直径与皮层厚度和维管束直径在各处理中均具有显著的正相关关系；且细根直径与维管束直径的相关性在各处理中大都高于细根直径与皮层厚度的相关性：4 ~ 5级根直径与维管束直径在各处理中也呈显著正相关。此外，1 ~ 3级根皮层厚度与皮层细胞特征（即皮层细胞直径、皮层细胞层数）之间，4 ~ 5级根维管束直径与管胞特征（管胞数量、管胞平均直径和总管胞面积）之间在CK处理中呈显著正相关；在3个N添加处理中也发现这些性状之间存在显著相关性（表5）。另外，1 ~ 3级根皮层厚度与皮层细胞直径的相关性普遍高于皮层厚度与皮层细胞层数的相关性。4 ~ 5级根维管束直径与管胞平均直径和总管胞面积的相关性在N添加下提高了，但维管束直径与平均管胞数量的相关性被降低了（表5）。
表 5 不同N添加中细根直径与皮层厚度和维管束直径、皮层厚度与皮层细胞特征、维管束直径与管胞特征间的相关系数Table 5. Correlation coefficients between fine root diameter and cortical thickness and stele diameter, cortical thickness and cortical cell traits, stele diameter and tracheid traits under different N additions处理
Treatment1 ~ 3级根 1−3 order root 4 ~ 5级根 4−5 order root Dia/Cort Dia/Stel Cort/MDCC Cort/NCCL Dia/Stel Stel/NTPS Stel/MTD Stel/TCAT CK 0.705** 0.711** 0.475** 0.144** 0.969** 0.806** 0.241* 0.622** LN 0.724** 0.796** 0.457** 0.140** 0.967** 0.575** 0.788** 0.683** MN 0.678** 0.404** 0.479** 0.114* 0.963** 0.801** 0.531** 0.938** HN 0.481** 0.752** 0.559** 0.248** 0.911** 0.664** 0.828** 0.940** 注：**表示在P < 0.01水平上显著相关，*表示在P < 0.05水平上显著相关。Dia. 根直径；Cort. 皮层厚度；Stel. 中柱直径；Dia/Cort.根直径与皮层厚度的比值，以此类推。Notes: ** means significant correlation at P < 0.01 level, * means significant correlation at P < 0.05 level. Dia, root diameter; Cort, cortical thickness; Stel, stele diameter; Dia/Cort means the ratio of root diameter to cortical thickness, and so on. 3. 讨 论
3.1 N添加对细根化学组分的影响
细根化学组分对N沉降的响应与其获取养分、能量分配和生长速率有关。以往研究发现短期和长期N添加均会显著增加细根N浓度[15,30]，本研究也发现红松细根TN含量在N添加后显著增加。这可能是是由于N添加增加了土壤N有效性，使细根吸收和储存了更多的N[25]。细根N浓度的增加能够加强细根的呼吸速率，植物通过改变C分配来来协调养分吸收和运输[22]。有研究表明短期N添加对细根C含量的影响存在分歧[18,32]。本研究发现长期HN添加显著增加了红松细根中TOC的含量。此外，本研究结果发现，红松细根C∶N在LN和MN处理显著降低，其原因是N添加增加了土壤N有效性，促进了细根呼吸。细根N含量升高，导致细根C∶N降低。根据生长速率假说，细根的C∶N、C∶P和N∶P与植物的生长速率有关，通常，植物生长速率较高，则这3项指标较低[36]。C∶N降低符合气候寒冷，生长季短，根系生长速率快的特点。而细根C∶P和N∶P在N添加后无明显变化与高的生长速率相悖，可能是由于高等植物能够根据不同的土壤养分状况调整其储存的养分，从而改变生长速率与C∶P和N∶P之间的关系[37]。以上结果说明长期N添加对细根吸收不同养分的影响不同，使构建细根化学组分的含量及比例发生变化。
3.2 N添加对细根形态特征的影响
植物根系的生理功能与细根形态特征密切相关。如根长和表面积与养分吸收有关，较大的表面积具有较强的吸收能力[12]。本研究结果表明，长期LN处理显著增加了红松1级根的平均长度和平均表面积，MN处理显著增加了1级根的平均长度，Yan等[11]和Zhang等[38]研究也得出了类似结论。而与CK处理相比，长期N添加显著抑制了红松2级根和3级根的平均长度和平均表面积。这与以往一些短期N添加研究结果相似[10,39]。根据最优化理论，氮沉降改善了土壤环境，细根通过较弱的吸收能力即可较容易获取养分[13-14]。我们推测LN处理增强了红松1级根的吸收能力，与CK处理相比，N添加处理抑制了2 ~ 3级根的吸收能力。
细根直径反映了养分和水分的输送能力。有研究发现短期N添加显著增加细根直径[10,15]，也有研究发现短期N添加显著降低细根直径[18]。本研究发现长期LN处理显着增加了红松的1 ~ 5级根直径；MN处理显著增加了2级根直径。而HN处理显着抑制了4级根直径。LN和MN处理下细根直径增加可能是因为土壤N有效性增加和pH降低，HN处理下细直径降低可能是因为随着N添加浓度的持续增加，土壤pH显著降低，导致土壤离子浓度过高产生高浓度渗透抑制根直径[9]。我们推测LN和MN处理增强了红松细根的输送能力，HN处理抑制了细根的输送能力。长期低水平N添加使红松倾向于构建更粗的根来提高养分的运输速率，而不是构建较长和较大表面积的根来吸收养分，长期高水平N添加下红松细根直径、长度和表面积均变小，其吸收和运输能力均受到抑制。这些结果表明红松细根通过调整形态特征来优化其功能，以此响应土壤环境的变化。
3.3 N添加对细根解剖结构的影响
细根解剖结构的变化与其形态特征有紧密联系，如皮层和维管束的异速生长改变了细根直径的大小[20]。皮层结构可能会影响细根吸收能力，皮层越薄，吸收营养物质到达维管束运输部位的距离越短，其速度越快，而皮层越厚，吸收速度越慢[24]。有研究发现短期N添加使细根皮层厚度、皮层层数和皮层细胞直径减小[25,28]，这与本研究结果不同。本研究发现长期LN处理显著增加了红松部分1 ~ 3级根的皮层厚度和皮层细胞性状（即皮层细胞直径和皮层细胞层数）。也有与本研究结果相似的研究，如Zhang等[38]的研究指出，长期添加显著增加了1 ~ 2级根皮层厚度，洪梓明等[29]研究指出，长期N添加显著增加了1 ~ 3级根皮层厚度和皮层细胞直径。产生不同结果的原因可能是N添加周期的不同导致的。我们推测LN处理抑制了部分1 ~ 3级根的吸收能力，这与N添加抑制2 ~ 3级根长度和表面积的吸收能力相互印证。皮层厚度的变化来源于皮层薄壁细胞的改变，皮层薄壁细胞由根系分生组织分化形成，其受植物激素的调节，N添加可能改变根系分生组织的激素浓度或比例，从而引起皮层厚度的变化[16]。现阶段N添加改变根系激素进而影响细根皮层厚度和其吸收能力的机制尚不清楚，未来需要进一步研究。
此外，有研究显示维管束直径对细根的运输能力和速率有重要影响，管胞特征（即管胞数量、管胞平均直径和总管胞面积）的增加可能使维管束直径增粗，从而使营养物质的运输更快速[25]。本研究发现长期LN和MN处理显著增加了1 ~ 5级根维管束直径，但HN处理显著降低了4级根维管束直径。在一些研究中也观察到了类似结果[15,27]。同时，LN处理显著增加了4 ~ 5级根管胞特征，MN处理显著增加了5级根管胞数量和总管胞面积，而HN处理显著减少了4级根管胞数量。王文娜等[25]研究发现短期N添加显著增加了细根导管（或管胞）直径和数量，洪梓明等[29]研究发现长期低水平N添加显著增加了细根导管平均直径和数量，长期高水平N添加显著降低了细根导管平均直径和数量。产生不同结果的原因可能是N添加含量和周期的不同导致的，短期N添加能够改善土壤环境，细根通过显著增加维管束直径和管胞特征来提高养分运输效率，而HN处理中4级根维管束直径和管胞数量降低可能是由于土壤酸化危害了根系吸收养分，降低了根系吸收养分的速率，不需要增加维管束直径和管胞数量来运输养分。
另外，根据养分吸收−转运假说[23]，维根比不仅揭示了维管束直径与细根直径变化的特点，也表征了根系的运输能力。通常，维根比与根系运输能力正相关。有研究发现短期N添加显著增加了维根比[15]。也有研究发现长期低水平N添加显著增加了维根比，但长期高水平N添加显著降低了维根比[29]。本研究也得出了相似结论，长期LN处理显著增加了2级根和5级根维根比，MN处理显著增加了3 ~ 5级根维根比。我们推测LN和MN处理会提高细根的运输能力，HN处理抑制细根的运输能力。这与N添加对细根直径的影响相互印证，N添加下维管束直径、维根比与管胞特征的变化与细根直径的变化一致。这些结果表明红松细根的吸收与运输能力通过皮层与维管束的变异与权衡来达到平衡，从而适应土壤环境的变化。
3.4 细根直径、皮层厚度和维管束直径的变异来源
皮层厚度和维管束直径的变化直接改变了细根直径[20]，陈海波等[28]研究指出N添加导致细根直径减小是皮层厚度降低导致的，闫国永等[15]研究发现细根直径增加主要受中柱直径变化调节。本研究发现各处理中红松细根直径的改变与皮层厚度和维管束直径的变化显著相关。LN处理增加1 ~ 3级根直径与皮层厚度的相关性，MN和HN处理降低；而1 ~ 3级根直径与维管束直径的相关性在N添加下没有一致性规律；4 ~ 5级根直径与维管束直径的相关性相比于1 ~ 3级根明显提高。此外，本研究还发现，各处理中1 ~ 3级根皮层厚度与皮层细胞直径的相关性普遍高于皮层厚度与皮层细胞层数的相关性，表明皮层厚度可能主要受皮层细胞直径的影响；N添加提高了4 ~ 5级根维管束直径与管胞平均直径和总管胞面积的相关性，但降低了维管束直径与管胞数量的相关性，在CK处理中，维管束直径主要受管胞数量的影响，在LN处理中主要受管胞平均直径的影响，在MN和HN处理中则受总管胞面积的影响。结果表明各处理中细根根直径、皮层厚度和维管束直径的变异来源不同，且均受N添加的影响。细根直径的变异来源于皮层厚度和维管束直径，而皮层厚度和维管束直径的变异反应了细根的吸收与运输能力变化。总之，细根直径与皮层和维管束的紧密关联和变化可能优化其生理功能，从而响应土壤环境变化。
4. 结 论
本研究发现长期N添加显著改变了细根化学组分、形态特征和解剖结构。N添加通过提高土壤N有效性来显著增加红松细根TN含量，显著降低C∶N，增强细根的呼吸与生长速率。促使红松根系在N添加后通过调整细根形态和结构来实现最优的资源分配，从而使细根在养分吸收和运输之间达到平衡。LN和MN处理下低级根直径的增加主要是由于皮层厚度和维管束直径的增加引起的，而皮层厚度的增加源于皮层细胞直径的变化；高级根直径的增加主要是由于维管束直径的增加引起的，维管束直径的增加主要受管胞平均直径和总管胞面积的影响。综上所述，皮层和维管束的异速生长驱动了细根直径的变化，细根直径的变异主要来源于皮层厚度和维管束直径，皮层厚度的变异主要来源于皮层细胞直径，维管束直径的变异来源是管胞平均直径和总管胞面积，细根通过调整其形态特征和解剖结构来优化其生理功能，以此应对土壤环境的变化。
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图 1 N添加对细根形态特征的影响
Figure 1. Effects of N addition on the morphological traits of fine roots
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图 2 N添加对细根皮层厚度（a）、维管束直径（b）和维根比（c）的影响
Figure 2. Effects of N addition on the thickness of fine root cortex (a), stele diameter (b) and ratio of stele to root diameter (c)
表 1 N添加对土壤理化性质的影响
Table 1 Effects of N addition on soil physicochemical properties
处理
Treatment含水率
Soil water
content (SWC)/%
pH总有机碳
Total organic carbon
(TOC)/(mg·g−1)全氮
Total nitrogen
(TN)/(mg·g−1)全磷
Total phosphorus
(TP)/(mg·g−1)铵态氮
NH4+-N/
(mg·kg−1)硝态氮
NO3−-N/
(mg·kg−1)对照 CK 36.39 ± 2.89a 4.95 ± 0.01a 79.55 ± 6.66a 3.36 ± 0.50a 1.12 ± 0.05ab 0.0082 ± 0.0017a 0.0085 ± 0.0022b 低氮 Low
nitrogen (LN)37.60 ± 2.02a 4.70 ± 0.04ab 78.13 ± 10.18a 3.16 ± 0.71a 1.15 ± 0.03a 0.0166 ± 0.0035a 0.0120 ± 0.0010ab 中氮 Medium
nitrogen (MN)40.54 ± 2.81a 4.63 ± 0.17ab 87.61 ± 5.36a 3.51 ± 0.33a 0.96 ± 0.07b 0.0109 ± 0.0018a 0.0137 ± 0.0011a 高氮 High
nitrogen (HN)37.92 ± 1.27a 4.42 ± 0.24b 81.46 ± 6.29a 4.32 ± 0.63a 1.18 ± 0.04a 0.0139 ± 0.0029a 0.0116 ± 0.0013ab 注：不同小写字母代表不同处理之间差异显著（P < 0.05）。下同。Notes: different lowercase letters show significant differences between varied N treatments (P < 0.05). The same below. 
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表 2 N添加对细根化学组分的影响
Table 2 Effects of N addition on the chemical composition of fine roots
处理 Treatment TOC/(mg·g−1) TN/(mg·g−1) TP/(mg·g−1) C∶N C∶P N∶P CK 466.49 ± 4.24b 5.65 ± 0.24b 1.38 ± 0.17a 83.92 ± 3.94a 384.27 ± 47.59a 4.80 ± 0.78a LN 503.69 ± 19.07ab 7.34 ± 0.35a 1.49 ± 0.21a 69.93 ± 4.37c 412.92 ± 68.64a 5.88 ± 0.92a MN 498.37 ± 10.66ab 7.00 ± 0.26a 1.20 ± 0.14a 71.89 ± 2.63bc 474.33 ± 65.37a 6.89 ± 1.21a HN 525.03 ± 12.11a 6.53 ± 0.33a 1.29 ± 0.10a 81.82 ± 3.79ab 430.74 ± 38.34a 5.25 ± 0.38a 注：C∶N、C∶P和N∶P分别表示碳氮比、碳磷比和氮磷比。Notes: C∶N, C∶P and N∶P mean carbon to nitrogen ratio, carbon to phosphorus ratio, and nitrogen to phosphorus ratio, respectively.
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表 3 N添加对1~3级根皮层细胞特征的影响
Table 3 Effects of N addition on cortical cell traits of 1st−3rd order roots
皮层细胞性状
Cortical cell trait处理 Treatment 根级 Root order 1级根 First order root 2级根 Second order root 3级根 Third order root MDCC/μm CK 24.86 ± 1.02a 19.47 ± 1.06a 19.85 ± 0.61bc LN 24.65 ± 1.11a 23.30 ± 1.51a 22.73 ± 0.85a MN 23.82 ± 1.89a 22.06 ± 1.69a 18.03 ± 0.82c HN 22.70 ± 0.93a 20.25 ± 1.08a 21.86 ± 0.98ab NCCL CK 2.96 ± 0.09b 3.25 ± 0.14b 3.87 ± 0.11a LN 3.38 ± 0.11a 3.55 ± 0.15ab 4.00 ± 0.15a MN 3.33 ± 0.11ab 3.78 ± 0.25a 4.22 ± 0.25a HN 3.07 ± 0.09ab 3.35 ± 0.13ab 3.90 ± 0.14a 注：MDCC.皮层细胞直径；NCCL.皮层细胞层数。下同。Notes: MDCC, mean diameter of cortical cell; NCCL, number of cortical cell layer. The same below.
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表 4 N添加对4~5级根管胞特征的影响
Table 4 Effects of N addition on tracheid traits of 4th−5th order roots
管胞性状 Tracheid trait 处理 Treatment 根级 Root order 4级根 Fourth order root 5级根 Fifth order root MTD/μm CK 31.13 ± 1.82b 40.17 ± 0.69b LN 41.41 ± 4.10a 53.94 ± 3.97a MN 33.21 ± 3.03b 47.94 ± 2.43ab HN 34.04 ± 1.39b 40.25 ± 2.51b TCAT/μm2 CK 41190.31 ± 5948.15b 104589.61 ± 11668.87b LN 68343.11 ± 3218.95a 173548.56 ± 25089.97a MN 36068.14 ± 5280.45b 173689.21 ± 23407.25a HN 32069.16 ± 4611.76b 103825.53 ± 21845.45b NTPS CK 46.38 ± 3.80b 66.33 ± 10.70b LN 60.38 ± 3.42a 82.15 ± 10.28a MN 52.08 ± 6.61ab 90.57 ± 13.70a HN 31.13 ± 2.73c 70.00 ± 9.55b 注：MTD.管胞平均直径；TCAT.总管胞面积；NTPS.管胞数量。下同。Notes: MTD, mean tracheid diameter; TCAT, total cross-sectional area of tracheid; NTPS, number of tracheid per stele. The same below.
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表 5 不同N添加中细根直径与皮层厚度和维管束直径、皮层厚度与皮层细胞特征、维管束直径与管胞特征间的相关系数
Table 5 Correlation coefficients between fine root diameter and cortical thickness and stele diameter, cortical thickness and cortical cell traits, stele diameter and tracheid traits under different N additions
处理
Treatment1 ~ 3级根 1−3 order root 4 ~ 5级根 4−5 order root Dia/Cort Dia/Stel Cort/MDCC Cort/NCCL Dia/Stel Stel/NTPS Stel/MTD Stel/TCAT CK 0.705** 0.711** 0.475** 0.144** 0.969** 0.806** 0.241* 0.622** LN 0.724** 0.796** 0.457** 0.140** 0.967** 0.575** 0.788** 0.683** MN 0.678** 0.404** 0.479** 0.114* 0.963** 0.801** 0.531** 0.938** HN 0.481** 0.752** 0.559** 0.248** 0.911** 0.664** 0.828** 0.940** 注：**表示在P < 0.01水平上显著相关，*表示在P < 0.05水平上显著相关。Dia. 根直径；Cort. 皮层厚度；Stel. 中柱直径；Dia/Cort.根直径与皮层厚度的比值，以此类推。Notes: ** means significant correlation at P < 0.01 level, * means significant correlation at P < 0.05 level. Dia, root diameter; Cort, cortical thickness; Stel, stele diameter; Dia/Cort means the ratio of root diameter to cortical thickness, and so on.
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