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神农香菊(Chrysanthemum indicum var. aromaticum)分布在海拔2 000 m以上地区，是菊科(Compositae)菊属的多年生草本植物，由刘启宏先生在湖北神农架发现并命名[1]。其花、叶、根均具有浓郁的香气，是菊属植物中罕见的芳香型观赏花卉。何淼等[2]发现神农香菊叶片、花瓣均被有许多腺毛，腺毛的胶状分泌物与植株香气物质产生密切相关，腺毛分泌物的组成和含量对香气状况有重要的影响。目前，国内对神农香菊的研究主要集中在精油提取及药用成分方面。芦金清等[3]运用柱层析、半制备液相色谱法分离纯化神农香菊的挥发油，鉴定出44种化合物，主要为单萜和倍半萜及其含氧衍生物。许鹏翔等[4]从神农香菊精油中检测出54种成分，鉴定出41种化合物，占精油总量的92.19%，其主要成分是对伞花烃(6.41%)、乙酸龙脑酯(18.86%)、大根香叶烯-D(6.05%)和1, 8-桉叶素(6.14%)等。腺毛及其分泌物成分和含量受遗传因素、外界环境、发育时期和培养条件等多方面因素影响，有必要进行更深入的研究。
茉莉酸甲酯(Methyl jasmonate，MeJA)最初是从素馨花香精油中分离得到的一种芳香化合物，具有很强的挥发性，也是茉莉属植物花香味的重要组成成分[5]。茉莉酸甲酯在植物体内发挥着类似激素的作用，在植物的生长发育[6-7]、应激反应[8]和次生代谢过程[9-10]起重要的调控作用。研究表明，外源茉莉酸甲酯可作为一种信号转导分子，在植物细胞中起信号介导的作用，诱导植物产生酚类、萜类等多种次生代谢物质，提高有效物质含量[11]。本研究拟通过对神农香菊进行不同体积分数和处理时间的茉莉酸甲酯处理，分析茉莉酸甲酯处理后神农香菊叶片表皮毛和分泌物成分的变化，优选出茉莉酸甲酯增香的最佳条件，以期为阐述神农香菊致香机理奠定基础，并为有效开发和利用神农香菊芳香物质提供理论依据。
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在东北林业大学苗圃培育的神农香菊，选取长势一致的健壮茎尖进行扦插；待2周生根后换土上盆，置于温室中培养；待植株长出6~7片功能叶时进行实验。
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前期预实验处理发现，在处理48 h时，0.25%和0.5%MeJA处理的神农香菊叶片均伴有褐色斑点，说明叶片已经受到伤害，因此选定48 h为在不影响植株正常生长下的临界处理时间。选取生长健壮且长势一致的神农香菊植株120盆，将其分成8组，每组15盆。用0.05%、0.25%、0.5%的茉莉酸甲酯溶液处理24 h和0.25%的茉莉酸甲酯溶液分别处理4、8、24、48 h，以不进行任何处理的一组作为对照；在用塑料膜隔出的密闭小室(1.0 m×1.0 m×0.8 m)中处理，每个处理组喷施量为100 mL；处理后放于植物培养室中(16 h光照，光照强度为300 μE/(m2·s)，8 h黑暗，25 ℃)进行常规管理。待处理时间到时，采集植株叶片用于叶片表皮毛密度的观察及腺毛分泌物的提取。
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在各处理组和对照组中随机选取5株植株，均取其第3片完全功能叶；每个叶片在其正、背面的叶基、叶中、叶尖各随机取5个视野，每个视野0.4 mm2；用莱卡DM2500荧光显微镜对头状腺毛和T-形非腺毛进行观察并拍照，用于密度统计。
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分别取不同处理组和对照组植株的第3片功能叶至3 g(约10~12片叶)，先在装有100 mL二氯甲烷的1号培养皿中浸提2 s，待稍挥发后再次浸提3次，随后在装有100 mL二氯甲烷的2号、3号培养皿中继续浸提。将浸提液倒入放有20 g无水硫酸钠的漏斗中过滤至圆底烧瓶中，用少量二氯甲烷清洗各培养皿后一并过滤；过滤液用旋转蒸发仪在40 ℃下浓缩，将浓缩液移至棕色进样瓶中并定容至0.5 mL，置于0 ℃冰箱中保存备用。
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用美国Agilent 7890A-5975C GC/MS气质联用仪对叶片分泌物进行分析检测，GC条件：色谱柱HP-5MS(30 m×0.25 mm×0.25 μm)弹性石英毛细管柱，进样量1 μL，分流比5:1，50 ℃保持30 min，升温速度15 ℃/min，升到160 ℃，再以10 ℃/min升温至270 ℃，溶剂延迟3.5 min。MS条件：电离方式为EI模式，四极杆温度150 ℃，离子源温度230 ℃，接口温度280 ℃，电离能量为70 eV，电子倍增器电压2 100 V，扫描范围4~500 u，标准质谱图库NIST08L。
鉴定方法：利用Turbo Mass5.4.2GC/MS软件对挥发物进行分析。对分析的总离子图不同质谱峰经NIST08数据库检索后，再将待测成分的保留指数与Pherobase数据库中的标准物对比确定其类别。每种组分的相对含量采用峰面积归一法计算。
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对不同体积分数茉莉酸甲酯处理后的神农香菊T-形非腺毛和头状腺毛叶尖、叶中、叶基密度进行统计，计算平均密度，结果如图 1所示。随着茉莉酸甲酯体积分数的增加，叶正和叶背的T-形非腺毛数量都呈现先增加后减少的趋势。叶正面各部位的T-形非腺毛数量均与对照差异不显著。叶背面除了0.5%处理下的叶基部位变化不明显以外，其他处理下叶尖、叶中、叶基部位的T-形非腺毛数量与对照组均有显著差异，并在0.25%时T-形非腺毛数量均达到最多，叶尖、叶中、叶基部位每个视野分别为42.00、39.33和39.67个(见图 1)。
图 1 茉莉酸甲酯体积分数梯度诱导后的叶片表皮毛密度
Figure 1. Effects of different concentrations methyl jasmonate induced trichome density in leaves
神农香菊叶正面头状腺毛数量随着茉莉酸甲酯体积分数的增加而增加，在高于0.25%时头状腺毛数量显著多于对照组，叶尖、叶中和叶基头状腺毛数量均在0.5%时增至最多，每个视野分别为11.00、11.00和11.67个。叶背面头状腺毛数量则随着茉莉酸甲酯体积分数的增加呈先增加后减少的趋势(见图 1)，除了0.5%处理时的叶基部位变化不明显以外，其他处理组的头状腺毛数量无论在哪个部位均显著差异于对照组，并在0.25%时叶背头状腺毛数量最多，分别为每个视野41.33、40.67和36.00个(见图 1、3)。
图 3 茉莉酸甲酯处理对叶片表皮毛密度的影响
Figure 3. Effects of trichome density in leaves induced by methyl jasmonate
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经茉莉酸甲酯不同处理时间后，对神农香菊T-形非腺毛和头状腺毛叶尖、叶中、叶基密度进行统计，计算平均密度，结果如图 2所示。随着处理时间的延长，叶正和叶背的T-形非腺毛数量都呈现先增加后减少的趋势。叶正面在处理时间为8 h时，叶尖和叶中的T-形非腺毛数量显著差异于对照组，每个视野分别为29.33和29.00个，而叶基则在处理4 h时效果最明显，每个视野为28.00个。叶背面经处理的T-形非腺毛的数量均显著差异于对照组，叶尖和叶中在处理24 h增至最多，每个视野分别为42.00和39.33个，叶基在处理4 h时头状腺毛数量最多，每个视野为43.00个(见图 2)。
图 2 茉莉酸甲酯时间梯度诱导后的叶片表皮毛密度
Figure 2. Effects of different treatment time methyl jasmonate induced trichome density in leaves
神农香菊叶正和叶背的头状腺毛数量均随着处理时间的延长呈先增加后降低的趋势。叶正面叶尖和叶中部位头状腺毛数量在处理时间大于8 h后显著增加，叶基则在处理24 h后显著差异于对照组，叶尖和叶基均在处理24 h时头状腺毛数量增至最多，每个视野分别为10.00和10.67个。叶背、叶尖部位头状腺毛数量在处理48 h时与对照组差异不显著，其他处理时间均显著，叶中仅在处理24 h时显著差异于对照组，叶基则在处理4 h和24 h时与对照组差异显著，且各部位的头状腺毛数量均在处理24 h增至最多，每个视野分别为41.33、40.67和36.00个(见图 2、3)。
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经GC/MS检测分析，神农香菊叶片表面分泌物主要为萜烯类和苯类，此外还有部分醇类、酯类和醛酮类化合物。由图 4可知：随着茉莉酸甲酯体积分数的增加萜烯类化合物的相对含量逐渐升高，由原来的29.34%(对照)增至40.5%(0.5%)；苯类化合物的相对含量则先下降后升高再下降的趋势，并在茉莉酸甲酯体积分数为0.25%时含量最高(33.29%)；醇类化合物的相对含量在0.05%和0.25%时有一个非常大的提高，分别比对照增加了16.81%和10.7%；酯类物质随茉莉酸甲酯体积分数的递增呈先缓慢降低后迅速升高的趋势，在0.5%时增至17.16%；醛酮类化合物则受不同体积分数的茉莉酸甲酯诱导效果不明显。
图 4 茉莉酸甲酯浓度梯度诱导后的叶片表面分泌物含量
Figure 4. Content of secretions in leaves in response to different concentrations of methyl jasmonate
经不同体积分数茉莉酸甲酯处理后，从神农香菊叶片表面分泌物中共检测出68种化合物，已知44种。共有的8种，从有到无的18种，从无到有的38种。其中对/间伞花烃相对含量最高(约20%)，其次是4-亚甲基-1-(1-甲基乙基)双环[3.1.0]2-己烯、石竹烯、α-姜黄烯、α-人参烯、马榄烯、香树烯和α-侧柏酮。4-亚甲基-1-(1-甲基乙基)双环[3.1.0]2-己烯、石竹烯、α-姜黄烯的含量随着茉莉酸甲酯体积分数的增加而增加，并在高于0.25%后迅速增加；对/间伞花烃、α-人参烯、马榄烯的含量则先增加后减少甚至消失，三者均在0.25%时含量最高，分别为23.8%、2. 8%和3.58%；香树烯和α-侧柏酮的含量随着茉莉酸甲酯体积分数的增加而逐渐减少(见图 4)。
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由图 5可知：萜烯类、苯类、醇类和酯类化合物的相对含量受茉莉酸甲酯处理时间的诱导效果明显，大体呈升高的趋势，萜烯类4 h和8 h以及24 h和48 h的诱导效果差不多，但48 h时相对含量最高(39.64%)；苯类和醇类化合物的相对含量均在处理时间为24 h时诱导效果最好，含量分别增至33.29%和15.49%；酯类化合物的相对含量随处理时间的延长没有明显的变化趋势，在处理8 h诱导效果最好；而醛酮类则没有什么变化。
图 5 茉莉酸甲酯时间梯度诱导后的叶片表面分泌物含量
Figure 5. Contents of secretions in leaves in response to different treatment time of methyl jasmonate
经不同时间茉莉酸甲酯处理后，从神农香菊叶片表面分泌物中共检测出65种化合物，已知45种。各处理下均存在的8种，消失18种，新增38种。分泌物中萜烯类主要有4-亚甲基-1-(1-甲基乙基)双环[3.1.0]2-己烯、石竹烯、马榄烯和愈创木烯，前两种化合物的相对含量随着处理时间的延长而升高，后两种则呈先升高后降低直至消失，分别在处理时间为8 h和24 h时相对含量最高，分别为6.28%和0.9%；苯类主要有对/间伞花烃，该化合物的相对含量较稳定，在处理时间为24 h时诱导效果相对较好；醇类主要有cis-桧萜醇和桉油精，二者均是从无到有，cis-桧萜醇在处理48 h后消失，而桉油精则持续增加；醛酮类主要有α-侧柏酮，该化合物的相对含量随处理时间的延长呈先减少后增加的趋势，但均低于对照(见图 5)。
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神农香菊叶片表面T-形非腺毛和头状腺毛的数量随着茉莉酸甲酯体积分数和处理时间的增加呈先增加后减少的趋势，在体积分数为0.25%、处理时间为24 h时诱导效果最好。在用0.5%(24 h)或48 h(0.25%)处理时，部分叶片出现萎蔫和局部变褐的现象，这可能是由于高浓度和长时间的茉莉酸甲酯处理会对叶片造成部分伤害，从而使部分表皮毛衰老和脱落。本研究所有材料均取自神农香菊的第3片功能叶，因为该叶片表皮细胞分化已基本完成，且大量的研究证实茉莉酸甲酯、创伤信号、虫害和其他诱导子均对处于细胞分化中的叶片腺毛产生诱导作用[12-14]。张蕊[15]曾用不同体积分数的茉莉酸甲酯对神农香菊进行诱导，发现低浓度处理时叶片腺毛密度没有显著变化，而用0.25%和0.5%处理时，腺毛密度得到了显著提高，每个视野分别比对照增加了7.45和10.6个，这与我们的研究结果相似。
神农香菊叶片表面分泌物中大部分为萜烯类、苯类和醇类，这与刘启宏等[16]的研究基本一致，也与前人研究的神农香菊挥发油成分相符[17-18]。本研究中随着茉莉酸甲酯处理的体积分数和处理时间的增加萜烯类的相对含量也明显增加，以4-亚甲基-1-(1-甲基乙基)双环[3.1.0]2-己烯和石竹烯变化最明显。苯类和醇类化合物在相对含量达到最高后即下降，这可能是挥发作用或者分解代谢的结果。在高浓度和长时间处理下，对/间伞花烃、香树烯的含量开始下降，而α-人参烯、马榄烯、愈创木烯和cis-桧萜醇甚至消失，这可能与叶片表面腺毛减少或消失有直接的关系。总之，在茉莉酸甲酯的体积分数为0.25%、处理时间为24 h对神农香菊叶片表面分泌物的诱导效果最佳。但茉莉酸甲酯如何影响神农香菊叶片单体成分相对含量和组成的变化，还需要进一步深入研究。但是人为提高神农香菊中的某些有效成分，利用喷施茉莉酸甲酯调控技术是有效的方法之一。
Effects of methyl jasmonate on the trichomes and secretions of Chrysanthemum indicum var. aromaticum in leaves
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摘要: 用不同体积分数和不同处理时间的茉莉酸甲酯喷洒神农香菊，对其叶片表皮毛密度及其分泌物的变化进行测定。结果表明：随着茉莉酸甲酯体积分数和处理时间的增加，神农香菊叶片正面和背面T-形非腺毛和头状腺毛的密度呈先增加后减少的趋势，且叶尖部位比叶中和叶基变化明显。分泌物中萜烯类的相对含量随着茉莉酸甲酯体积分数和处理时间的增加而增加，以4-亚甲基-1-(1-甲基乙基)双环[3.1.0]2-己烯和石竹烯变化最明显，苯类和醇类在相对含量达到最高后即下降；在茉莉酸甲酯体积分数为0.5%(24 h)或48 h(0.25%)处理下，对/间伞花烃、香树烯的含量开始下降，α-人参烯、马榄烯、愈创木烯和cis-桧萜醇则降为0。这表明茉莉酸甲酯能够诱导神农香菊叶片表皮毛及其分泌物，并在体积分数为0.25%、处理时间为24 h时的诱导效果最佳。Abstract: By spraying methyl jasmonate of different concentrations and different treatment time on Chrysanthemum indicum var. aromaticum, trichomes density and the components of secretions in leaves were measured. The results showed that the density of T-shaped non-glandular trichomes and capitate glandular trichomes in leaves of C. indicum var. aromaticum were increased first and then decreased when the concentration of methyl jasmonate and treatment time were increased, the tip changed significantly than the middle leaves and leaf bases. The relative content of terpenoids increased with the increasing concentration of methyl jasmonate and treatment time, bicyclo[3.1.0]hex-2-ene, 4-methylene-1- (1-methylethyl)- and caryophyllene changed obviously. The concentration of benzene and alcohols began to fall when their relative content reached highest. At the concentration of 0.5% (24 hours) or 48 hours (0.25%) treating time, the content of p-cymene and aromadendrene began to decline, α-panasinsen, maaliene, guaiene and cis-sabinol decreased to 0. This indicates that methyl jasmonate could induce trichomes and the components of secretions in leaves of C. indicum var. aromaticum, and the best induction effect was achieved when the concentration was 0.25% and the treating time was 24 hours.
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Key words:
- methyl jasmonate /
- Chrysanthemum aindicum var. aromaticum /
- trichome /
- secretion
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图 1 茉莉酸甲酯体积分数梯度诱导后的叶片表皮毛密度
Figure 1. Effects of different concentrations methyl jasmonate induced trichome density in leaves
图 3 茉莉酸甲酯处理对叶片表皮毛密度的影响
A. CK，叶正；B. CK，叶背；C. 0.25%茉莉酸甲酯处理24 h，叶正；D. 0.25%茉莉酸甲酯处理24 h，叶背。
Figure 3. Effects of trichome density in leaves induced by methyl jasmonate
A, CK, the upper epidermis of leaf; B, CK, the lower epidermis of leaf; C, the upper epidermis of leaf induced by 0.25% methyl jasmonate for 24 hours; D, the lower epidermis of leaf induced by 0.25% methyl jasmonate for 24 hours.
图 2 茉莉酸甲酯时间梯度诱导后的叶片表皮毛密度
Figure 2. Effects of different treatment time methyl jasmonate induced trichome density in leaves
图 4 茉莉酸甲酯浓度梯度诱导后的叶片表面分泌物含量
Figure 4. Content of secretions in leaves in response to different concentrations of methyl jasmonate
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