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锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响

姜礅 王月月 严善春

姜礅, 王月月, 严善春. 锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响[J]. 北京林业大学学报, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
引用本文: 姜礅, 王月月, 严善春. 锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响[J]. 北京林业大学学报, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
Jiang Dun, Wang Yueyue, Yan Shanchun. Effects of Zn stress on growth development and chemical defense of Populus alba 'berolinensis' seedlings[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
Citation: Jiang Dun, Wang Yueyue, Yan Shanchun. Effects of Zn stress on growth development and chemical defense of Populus alba 'berolinensis' seedlings[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131

锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响

doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
基金项目: 

东北林业大学学术名师支持计划项目 010602071

详细信息
    作者简介:

    姜礅,博士生。主要研究方向:昆虫化学生态。Email: 821880041@qq.com  地址:150040 黑龙江省哈尔滨市和兴路26号东北林业大学林学院

    通讯作者:

    严善春,教授,博士生导师。主要研究方向:昆虫化学生态。Email: yanshanchun@126.com  地址:同上

  • 中图分类号: S718.43;S792.119

Effects of Zn stress on growth development and chemical defense of Populus alba 'berolinensis' seedlings

  • 摘要: 目的探明Zn胁迫对银中杨生长发育的影响及银中杨化学防御对Zn胁迫的响应趋势。方法本研究用3种不同含量的Zn(300、500、700 mg/kg)处理盆栽1年生银中杨的土壤,分析其生长发育状况、叶片内营养物质和次生物质含量以及蛋白酶抑制剂活性。结果Zn各含量胁迫使银中杨的生长参数(株高、根长和地径)和生物量参数(根、茎、叶的鲜质量和干质量)均显著低于对照(P<0.05),且具有一定的浓度效应。在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均使银中杨叶片中的蛋白质和可溶性糖含量显著低于对照(P<0.05),但处理组之间的蛋白质含量差异均不显著(P>0.05),而可溶性糖含量均表现为随Zn胁迫含量的增高而增高。Zn各含量胁迫均使银中杨叶片内的黄酮和木质素含量在各时间段显著高于对照,而叶片内的胰蛋白酶抑制剂(TI)和胰凝乳蛋白酶抑制剂(CI)活性却均显著低于对照(P<0.05)。结论生长基质中过量的Zn会抑制银中杨的生长发育,且能影响银中杨的化学防御水平。银中杨叶片内营养物质含量、抗虫相关次生代谢物质的含量、以及蛋白酶抑制剂活性对Zn胁迫的响应趋势不一致,体现为其营养物质含量减少、次生物质含量增多、蛋白酶抑制剂活性减弱。
  • 图  1  Zn胁迫对银中杨株高、根长和地径的影响

    图中数据均为平均值±标准差(n=3)。不同小写字母表示不同处理之间差异显著(P<0.05)。

    Figure  1.  Effects of Zn stress on plant height (A), root length (B) and ground diameter (C) of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    Data in figure are means±SD (n=3). Different lowercases mean there is significant differences among the treatments at P<0.05 level.

    图  2  Zn胁迫对银中杨叶片内蛋白质(A)和可溶性糖(B)含量的影响

    图中数据均为平均值±标准差(n=3)。不同小写字母表示相同胁迫时间下各组之间差异显著(P<0.05)。下同。Data in figure are means±SD (n=3).

    Figure  2.  Effects of Zn stress on the protein (A) and soluble sugar (B) content in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    Different lowercases within the same stress duration mean there is significant differences among the treatments at P<0.05 level. The same below.

    图  3  Zn胁迫对银中杨叶片内黄酮(A)和木质素(B)含量的影响

    Figure  3.  Effects of Zn stress on the flavonoids (A) and lignin (B) content in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    图  4  Zn胁迫对银中杨叶片内TI和CI活性的影响

    Figure  4.  Effects of Zn stress on the trypsin inhibitor (TI) (A) and chymotrypsin inhibitor (CI) (B) activity in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    表  1  Zn胁迫对银中杨根、茎、叶鲜质量和干质量的影响

    Table  1.   Effects of Zn stress on the fresh and dry mass of root, stem and leaf of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    处理组Treatment根质量Root mass/(g·plant-1)茎质量Stem mass/(g· plant-1)叶质量Leaf mass/(g· plant-1)
    鲜质量Fresh mass干质量Dry mass鲜质量Fresh mass干质量Dry mass鲜质量Fresh mass干质量Dry mass
    CK4.98±0.59a3.77±0.29a14.93±0.81a7.58±0.51a19.54±2.01a9.09±0.96a
    Zn3003.92±0.19b3.06±0.34b13.66±0.19b6.73±0.1b16.77±0.15b7.02±0.18b
    Zn 5003.53±0.37b2.81±0.34b13.60±0.27b6.47±0.07b15.75±0.67b6.39±0.36b
    Zn 7003.46±0.33b2.64±0.28b11.24±1.33b5.26±0.67c15.53±0.53b6.36±0.3b
    注:表中数据均为平均值±标准差(n=3)。同列不同小写字母表示不同处理之间差异显著(P<0.05)。CK、Zn300、Zn500、Zn700分别代表土壤中的Zn处理含量为0、300、500和700 mg/kg。下同。Notes: data in table are means±SD (n=3). Different lowercases within the same column mean there is significant differences among the treatments at P<0.05 level. CK, Zn300, Zn500, Zn700 represent the Zn contents of 0, 300, 500, 700 mg/kg, respectively (the same below).
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出版历程
  • 收稿日期:  2018-04-27
  • 修回日期:  2018-09-28
  • 刊出日期:  2018-11-01

锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响

doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
    基金项目:

    东北林业大学学术名师支持计划项目 010602071

    作者简介:

    姜礅,博士生。主要研究方向:昆虫化学生态。Email: 821880041@qq.com  地址:150040 黑龙江省哈尔滨市和兴路26号东北林业大学林学院

    通讯作者: 严善春,教授,博士生导师。主要研究方向:昆虫化学生态。Email: yanshanchun@126.com  地址:同上
  • 中图分类号: S718.43;S792.119

摘要: 目的探明Zn胁迫对银中杨生长发育的影响及银中杨化学防御对Zn胁迫的响应趋势。方法本研究用3种不同含量的Zn(300、500、700 mg/kg)处理盆栽1年生银中杨的土壤,分析其生长发育状况、叶片内营养物质和次生物质含量以及蛋白酶抑制剂活性。结果Zn各含量胁迫使银中杨的生长参数(株高、根长和地径)和生物量参数(根、茎、叶的鲜质量和干质量)均显著低于对照(P<0.05),且具有一定的浓度效应。在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均使银中杨叶片中的蛋白质和可溶性糖含量显著低于对照(P<0.05),但处理组之间的蛋白质含量差异均不显著(P>0.05),而可溶性糖含量均表现为随Zn胁迫含量的增高而增高。Zn各含量胁迫均使银中杨叶片内的黄酮和木质素含量在各时间段显著高于对照,而叶片内的胰蛋白酶抑制剂(TI)和胰凝乳蛋白酶抑制剂(CI)活性却均显著低于对照(P<0.05)。结论生长基质中过量的Zn会抑制银中杨的生长发育,且能影响银中杨的化学防御水平。银中杨叶片内营养物质含量、抗虫相关次生代谢物质的含量、以及蛋白酶抑制剂活性对Zn胁迫的响应趋势不一致,体现为其营养物质含量减少、次生物质含量增多、蛋白酶抑制剂活性减弱。

English Abstract

姜礅, 王月月, 严善春. 锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响[J]. 北京林业大学学报, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
引用本文: 姜礅, 王月月, 严善春. 锌胁迫对银中杨生长发育和化学防御的影响[J]. 北京林业大学学报, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
Jiang Dun, Wang Yueyue, Yan Shanchun. Effects of Zn stress on growth development and chemical defense of Populus alba 'berolinensis' seedlings[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
Citation: Jiang Dun, Wang Yueyue, Yan Shanchun. Effects of Zn stress on growth development and chemical defense of Populus alba 'berolinensis' seedlings[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2018, 40(11): 42-48. doi: 10.13332/j.1000-1522.20180131
  • 各种人类活动,如采矿、化石燃料燃烧、工业废气排放、以及过量使用化肥,源源不断地将重金属带入环境,给自然环境造成严重的生态毒理效应[1-2]。由重金属离子造成的包括大气、水体和土壤在内的环境污染统称为重金属污染,与有机质污染相比,重金属污染具有长期性、不可逆性和隐蔽性等特征[3]。通常,按重金属是否参与植物体内的各种新陈代谢反应,将其分为必需元素和非必需元素。其中,锌(Zn)作为一种植物必需的微量元素,能通过直接或间接参与植物体内的光合作用、呼吸作用以及碳水化合物的合成、运转等过程的方式,来促进植物的生长发育和提高其抗逆能力[4-5]。然而,当环境中的Zn含量超过某一临界阈值时,就会对植物产生毒害作用,如分解叶片内的叶绿素、降低光合作用速率和造成缺铁性失绿等,轻则使植物代谢过程发生紊乱、生长状况不良,重则导致植物死亡[6-7]

    与受到昆虫取食、光照强度、干旱等生物或非生物因子刺激时的效果一致,重金属胁迫能通过激发植物体内的茉莉酸信号途径和防御基因表达来间接地引发植物的诱导防御反应,从而使植物产生和积聚一系列有毒、抗营养和抗消化的新陈代谢产物,并对植食昆虫正常的生长、发育和繁殖造成抑制或干扰作用[8-10]。例如,Cabot等[11]研究发现镉胁迫能诱导拟南芥(Arabidopsis thaliana)激活茉莉酸-乙烯信号途径中防卫素基因(PDF1.2)的表达。Wang等[12]研究发现铅胁迫能显著提高沉水植物苦草(Vallisneria natans)体内的总酚和黄酮含量。然而,依据近来提出的“权衡”假说,为了减弱重金属造成的毒害作用,植物势必会降低需要消耗能量的化学防御水平,从而选择将更多的能量用于提高植物对重金属的解毒能力,如大量合成抗氧化酶、增强对重金属的转运和隔离能力[13-14]。目前,植物化学防御在重金属胁迫下的响应趋势尚不明确,但其可能受植物和重金属种类,以及胁迫浓度和时间的影响。

    作者前期研究发现,Zn胁迫下的银中杨(Populus alba ‘Berolinensis’)能抑制叶部害虫舞毒蛾(Lymantria dispar)幼虫的生长发育[15],但由于叶片中富集的Zn也能对舞毒蛾产生有效的元素防御,因而尚不清楚Zn胁迫是否能对银中杨的化学防御产生影响。本研究用不同含量的Zn处理盆栽1年生银中杨的土壤,通过测定其生长发育状况、叶片内营养物质和次生物质含量以及蛋白酶抑制剂活性,以期弄清Zn胁迫对银中杨生长发育的影响,以及银中杨化学防御在Zn胁迫下的响应趋势,为重金属污染地区的植物虫害防治提供基础理论依据。

    • 2015年4月末,于黑龙江平山森林植物试种苗圃,将1年生银中杨插扦苗种植于塑料花盆中,花盆规格为25 cm×28 cm(高×直径)。定期浇水除草,待树苗生长2个月后,将长势基本一致的苗木分成4组,每组50株。然后,用ZnSO4水溶液处理其中3组苗木生长的土壤,使土壤中的Zn2+含量分别为300、500和700 mg/kg,其标记代码依次为Zn300、Zn500和Zn700。最后1组加等量的水作为对照,标记代码为CK。在Zn胁迫后30、40、50 d,于每组中随机选择9株苗木,设为3个重复,然后将每个重复中的所有叶片采摘下来用冰盒带回实验室,并放入-40 ℃低温冰箱中保存,用于测定营养物质和次生物质含量以及蛋白酶抑制剂活性。Zn在土壤中的质量分数设计依据土壤环境质量标准,农林生产和植物正常生长的土壤临界值进行确定[16]

    • 在Zn胁迫2个月后,于每组中随机选择9株银中杨进行整株采样。清理干净后,整株苗木按根、茎、叶分为3部分,然后测定每株苗木的株高、地径(植物土迹处的直径)和根长,以及测定根、茎和叶的鲜质量。接着将每株苗木的根、茎、叶在70 ℃下烘干至恒质量,测定其根、茎和叶的干质量。

    • 参照Bradford[17]和Nelson[18]的方法分别对叶片中蛋白质和可溶性糖进行提取和测定。参照Zhishen等[19]和任琴等[20]的方法分别对叶片中黄酮和木质素进行提取和测定。参照张健等[21]的方法对叶片中胰蛋白酶抑制剂(TI)和胰凝乳蛋白酶抑制剂(CI)进行提取和测定。

    • 采用SPSS19.0软件统计数据的平均值和标准差(n=3),并采用该软件的one-way ANOVA,以LSD(最小显著法)在0.05水平下分析各组之间银中杨生长发育状况的差异显著性,以及分析相同胁迫时间下的各组之间叶片中营养物质含量、次生物质含量或蛋白酶抑制剂活性的差异显著性。

    • 图 1表 1可知,Zn胁迫能使银中杨的生长参数(株高、根长和地径)和生物量参数(根、茎、叶的鲜质量和干质量)均显著低于对照(P<0.05),且其具有一定的浓度效应。说明Zn胁迫能抑制银中杨的生长发育,对其产生毒害作用。

      图  1  Zn胁迫对银中杨株高、根长和地径的影响

      Figure 1.  Effects of Zn stress on plant height (A), root length (B) and ground diameter (C) of Populus alba 'berolinensis' seedlings

      表 1  Zn胁迫对银中杨根、茎、叶鲜质量和干质量的影响

      Table 1.  Effects of Zn stress on the fresh and dry mass of root, stem and leaf of Populus alba 'berolinensis' seedlings

      处理组Treatment根质量Root mass/(g·plant-1)茎质量Stem mass/(g· plant-1)叶质量Leaf mass/(g· plant-1)
      鲜质量Fresh mass干质量Dry mass鲜质量Fresh mass干质量Dry mass鲜质量Fresh mass干质量Dry mass
      CK4.98±0.59a3.77±0.29a14.93±0.81a7.58±0.51a19.54±2.01a9.09±0.96a
      Zn3003.92±0.19b3.06±0.34b13.66±0.19b6.73±0.1b16.77±0.15b7.02±0.18b
      Zn 5003.53±0.37b2.81±0.34b13.60±0.27b6.47±0.07b15.75±0.67b6.39±0.36b
      Zn 7003.46±0.33b2.64±0.28b11.24±1.33b5.26±0.67c15.53±0.53b6.36±0.3b
      注:表中数据均为平均值±标准差(n=3)。同列不同小写字母表示不同处理之间差异显著(P<0.05)。CK、Zn300、Zn500、Zn700分别代表土壤中的Zn处理含量为0、300、500和700 mg/kg。下同。Notes: data in table are means±SD (n=3). Different lowercases within the same column mean there is significant differences among the treatments at P<0.05 level. CK, Zn300, Zn500, Zn700 represent the Zn contents of 0, 300, 500, 700 mg/kg, respectively (the same below).
    • Zn胁迫下叶片中的蛋白质和可溶性糖含量分别见图 2。由图 2可知,在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均使银中杨叶片中的蛋白质和可溶性糖含量显著低于对照(P<0.05),但处理组之间的蛋白质含量均差异不显著(P>0.05),而可溶性糖含量均表现为随胁迫含量的增高而增高。

      图  2  Zn胁迫对银中杨叶片内蛋白质(A)和可溶性糖(B)含量的影响

      Figure 2.  Effects of Zn stress on the protein (A) and soluble sugar (B) content in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    • Zn胁迫下叶片中的黄酮和木质素含量见图 3。由图 3可知,在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均诱使银中杨叶片内的黄酮和木质素含量显著高于对照(P<0.05),但诱导效果随Zn胁迫含量的增高而降低。说明Zn胁迫能诱导银中杨增强叶片内的酚类代谢,且低含量胁迫诱导效果最强。

      图  3  Zn胁迫对银中杨叶片内黄酮(A)和木质素(B)含量的影响

      Figure 3.  Effects of Zn stress on the flavonoids (A) and lignin (B) content in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    • Zn胁迫下叶片中的TI和CI活性见图 4。由图 4可见,在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均使银中杨叶片内的TI和CI活性显著低于对照,且高含量胁迫下的TI和CI活性均显著低于中含量和低含量胁迫(P<0.05)。

      图  4  Zn胁迫对银中杨叶片内TI和CI活性的影响

      Figure 4.  Effects of Zn stress on the trypsin inhibitor (TI) (A) and chymotrypsin inhibitor (CI) (B) activity in leaves of Populus alba 'berolinensis' seedlings

    • 重金属胁迫下,敏感型植物容易遭受其带来的毒害作用,造成植物体内各种生理生化过程发生紊乱,例如光合作用减弱,膜通透性改变和细胞器结构破坏,从而严重影响植物的正常生长发育[22-23]。即使耐性较强的植物,为了在重金属胁迫下维持细胞内稳态的平衡,必将会消耗植物生长过程中的有效能量,最终使植物生长发育受阻[24]。本研究发现Zn胁迫能使银中杨的生长参数(株高、根长和地径)和生物量参数(根、茎、叶的鲜质量和干质量)均显著低于对照(P<0.05),且其具有一定的浓度效应。说明Zn作为植物生长的必需元素,在其含量超过一定阈值时,也能抑制银中杨的生长发育,对银中杨产生毒害作用。此外,重金属胁迫下,生长发育受抑制也在万寿菊(Tagetes erecta)[25]、钻天杨(Populus nigra)[26]和美洲黑杨(P. deltoides)[27]等草本或木本植物中被报道,表明植物生长发育状况是表征重金属胁迫对植物毒害作用的一项重要生理指标。

      取食是植食性昆虫获取自身生长发育所需能源的唯一途径,当植物中的营养物质含量低于昆虫最适量范围时,就会造成昆虫营养不良和必需元素缺乏,从而影响昆虫的取食和正常生长发育[28-29]。因此,植物体内的营养物质含量能充当一种潜在的抗虫因素。本研究发现在Zn胁迫后30、40和50 d,各含量处理均使银中杨叶片中的蛋白质和可溶性糖含量显著低于对照(P<0.05)。说明生长基质中过量的Zn能导致银中杨叶片内营养物质缺乏。可以推断,蛋白质和可溶性糖含量降低是Zn胁迫银中杨能抑制害虫舞毒蛾生长发育的重要原因之一。此外,本研究还发现在Zn胁迫后的各时间段,处理组之间的蛋白质含量均差异不显著(P>0.05),可溶性糖含量均表现为随胁迫含量的增高而增高。说明蛋白质和可溶性糖作为一类渗透调节物质[30],能协助银中杨部分缓解高含量Zn胁迫对其造成的毒害作用。

      次生代谢产物作为植物体内一类结构复杂、种类繁多的有机物质,虽不直接参与植物的生长发育,但能抑制植食昆虫对食物的消化利用、干扰其交配行为以及吸引天敌,在植物抵御昆虫侵袭过程中发挥着重要作用,是衡量植物抗虫性能的一个重要生理指标[31-32]。本研究发现Zn各含量胁迫均诱使银中杨叶片内的黄酮和木质素含量在各时间段显著高于对照(P<0.05),但诱导效果随Zn胁迫含量的增高而降低。说明Zn胁迫能诱导银中杨增强叶片内的酚类代谢,且低含量胁迫诱导效果最强。银中杨在Zn胁迫下,叶片内黄酮和木质素的大量合成,可能是因为黄酮和木质素能参与银中杨对Zn的解毒,如提高银中杨的抗氧化能力和对Zn的螯合能力。

      TI和CI是两种与植物抗虫性密切相关的一类小分子蛋白质,能与昆虫消化道内的蛋白消化酶形成酶抑制剂复合物,从而降低昆虫对食物中蛋白质的消化能力[33-34]。张凯等[35]在研究重金属胁迫对杨树(P. simonii×P. nigra)叶片中防御蛋白活性的影响时发现,Cu或Cd胁迫均会促使TI和CI活性迅速升高。说明植物叶片内蛋白酶抑制剂能积极响应外部环境中的重金属胁迫。然而,本研究发现,Zn各含量胁迫均使银中杨叶片内的TI和CI活性在各时间段显著低于对照(P<0.05)。说明由Zn胁迫在银中杨叶片内引起的氧化压力可能对TI和CI造成了氧化损伤,TI和CI对重金属的响应趋势取决于所研究的重金属和植物种类。

      重金属胁迫下,植物可能同时存在着两种抗虫防御机制:重金属介导的植物化学防御和重金属元素的直接防御[36]。二者均有助于提高植物对植食性昆虫的抗性,且根据最近提出的“联合”假说[37],重金属可以与化学防御物质产生相加或协同效应,造成植物的防御反应全面提升。因此,依据本研究的结果和先前研究的银中杨叶片对Zn的富集结果[38],可表明作者前期研究发现的毒理结果[15],即取食Zn胁迫下银中杨的叶片后,舞毒蛾幼虫生长发育减缓,可归结为重金属介导的植物化学防御和叶片中富集重金属的元素防御的共同作用。

      综上所述,生长基质中过量的Zn会抑制银中杨的生长发育,且能影响银中杨的化学防御水平。然而,银中杨叶片内与抗虫相关物质的含量或活性对Zn胁迫的响应趋势并不一致,具体表现为营养物质含量减少、次生物质含量增多、蛋白酶抑制剂活性减弱。

参考文献 (38)

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