Variations in leaf functional traits along the altitude gradient of Pinus tabuliformis and its environmental explanations in Beijing Songshan Mountain
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摘要:目的 本研究探讨油松叶功能性状沿海拔梯度的变化规律，量化地形因子和土壤因子在驱动植物种内性状变异方面的贡献，为预测未来气候变化背景下植物叶片性状时空变异及其机制提供科学依据。方法 以北京松山南坡油松为研究对象，通过相关性分析和冗余分析等方法，研究其8种叶功能性状沿海拔梯度的变化规律及其与地形和土壤因子的关系。结果 （1）油松叶面积（LA）、比叶面积（SLA）及单位质量的磷含量（MP）随海拔梯度升高呈降低趋势，而叶干物质含量（LDMC）、单位质量的氮含量（MN）、单位面积的氮含量（AN）及叶氮磷比（LN:P）沿海拔梯度升高呈增加趋势，单位面积的磷含量（AP）沿着海拔梯度没有明显的变化趋势。其各叶性状存在较大的种内变异（10.33% ~ 27.59%），大小顺序为LA > AN > AP > SLA > LN:P > MN > MP > LDMC。（2）部分叶功能性状之间沿海拔梯度表现出显著的协同或权衡变化趋势，油松SLA与LDMC呈显著负相关（P < 0.05），与AN、AP呈极显著负相关（P < 0.001）。（3）控制油松各叶性状变异的主要环境因子各不相同，油松LA、SLA及LN:P主要受到海拔高度和土壤全磷的影响，LDMC主要受到土壤氮磷比和土壤含水率的影响，MN、AN主要受到土壤pH和土壤全磷影响，MP主要受到海拔和坡度的影响。（4）海拔与土壤因子两组变量只能解释油松叶功能性状6.28% ~ 41.10%的变异。结论 研究区域内，油松叶片功能性状通过一定的性状变异和性状组合适应海拔梯度的变化，其中控制油松各叶性状变异的主要环境因子和程度各不相同。Abstract:Objective In this study, we explored the responses of leaf functional traits of Pinus tabuliformis to altitude gradients and quantified the contribution of topography and soil to intraspecific trait variation. This work aims to provide a basis for predicting the spatial-temporal variations and its mechanism of leaf functional trait caused by climate change in the future.Method Leaves of Pinus tabuliformis on the southern slope of Songshan Mountain area in Beijing at an altitude of 789−1106 m were collected to measure 8 leaf functional traits, including leaf area (LA), specific leaf area (SLA), leaf dry matter content (LDMC), nitrogen concentration per unit mass (MN), phosphorous concentration per unit mass (MP), nitrogen concentration per unit of area (AN), phosphorous concentration per unit of area (AP) and leaf nitrogen to phosphorus ratio (LN:P). Correlation between these traits and its response to altitude gradients were analyzed. The responses of these traits to topography and soil were also examined in this study.Result (1) LA, SLA and MP showed a decreasing trend with the altitude gradient, while LDMC, MN, AN and LN:P showed an increasing trend along the altitude gradient. AP did not respond to the altitude. The leaf functional traits of Pinus tabuliformis showed significant intraspecific variations and the variation coefficient was between 10.33% and 27.59%. The order of variation was LA > AN > AP > SLA > LN:P > MN > MP > LDMC. (2) A significant synergy or trade-off was observed among some functional traits as the altitude changed, where SLA of Pinus tabuliformis was negatively correlated with LDMC (P < 0.05) and it was extremely negatively correlated with AN and AP (P < 0.001). (3) The variation of leaf functional traits was affected by various environmental factors. We found that LA, SLA and LN:P of Pinus tabuliformis were mainly affected by altitude and soil phosphorus content (TP), while LDMC was mainly affected by soil nitrogen to phosphorus ratio and soil water content. Both MN and AN were mainly affected by soil pH and TP, and MP was mainly affected by altitude and slope. (4) Altitude and soil could only explain 6.28%−41.1% of the variation in leaf functional traits of Pinus tabuliformis.Conclusion In the study area, leaf functional traits of Pinus tabuliformis adapt to altitude gradient change by certain character variation and combination, among which the dominant factors and extent of the character variation were different.
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Keywords:
- altitude /
- leaf functional trait /
- Songshan Mountain of Beijing /
- Pinus tabuliformis
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植物功能性状（plant functional trait）是指植物对外界环境长期适应与进化后所表现出的可量度的特征[1]。植物性状的研究涉及多个层次，从个体到生态系统水平并延伸到生态学研究的各个领域，其沿环境梯度（气候条件、土壤养分、海拔高度）的变化规律至今一直是倍受关注的前沿科学问题[2]。叶片作为植物与环境接触面积最大的器官，其表型可塑性较大，对环境变化敏感，被广泛用作衡量植物生长速度和资源保护之间相互权衡的指标[3-4]。植物性状变异及其影响因子存在尺度依赖性，在全球尺度上气候因子起决定性作用，而在小尺度范围内则主要受地形因子和土壤因子的影响。
海拔作为关键地形因子，在较小的空间范围引起的水热分配差异是研究植物叶片性状如何响应环境的天然实验室[5]。国内外学者在叶性状沿海拔梯度的响应特征方面开展过大量试验，尤其是植物种内性状之间的关系与变异是当前最广泛的研究内容[6-8]。研究表明，温暖地区，植物物种在海拔梯度上存在广泛的种内性状变异（intraspecific trait variation，ITV）[7]，种内性状变异对物种固有关系和生态系统功能有不可忽视的影响[6]。但物种在生活史策略上差异很大，不同物种种内性状之间与海拔梯度的关系强度和变化幅度并不相同，这与全球或群落尺度上的结论是否一致仍需深入探讨[9]。除此之外，气候条件沿海拔梯度迅速变化，但坡度、坡向和土壤养分分布不均进一步增加了样地的空间异质性。只有极少数研究通过一个连续梯度追踪一组稳定的植物种，明确地量化地形因子和土壤因子在驱动植物种内性状变异方面的贡献。
我国特有种油松（Pinus tabuliformis）是优良的造林树种，自然分布范围广泛，具有耐低温、干旱和瘠薄的生态学特性[10]。这种广泛分布于环境梯度的物种具有根据当地环境条件调整叶片性状的巨大能力[11]。张凯等[12]研究表明，油松在辽宁、内蒙古、北京等分布区内叶性状值存在较大的种内变异系数（4.82% ~ 25.85%），并且控制油松叶性状分布的主要环境因子各不相同。欧晓岚等[13]研究表明，油松天然林比人工林具有更高资源利用效率和更强的环境适应能力，坡向对油松叶性状的资源和能量分配策略有显著影响。
随着植物性状研究的普遍开展和不断深入，学者们意识到选择单一物种进行研究可以更准确地揭示叶片性状与环境因子之间的关系。因此本研究通过对北京松山南坡油松天然分布区内的油松进行取样调查，研究叶片功能性状对海拔梯度的响应，旨在探讨：（1）油松各叶性状及性状关系沿海拔梯度的响应策略；（2）油松种内性状变异的主要影响因子，量化地形因子和土壤因子在驱动植物种内性状变异方面的贡献。这些问题的解决不仅可以将其与全球尺度和群落尺度研究结果做对比，还能为预测未来气候变化背景下植物叶片性状时空变异特征及机制提供科学依据，改进植物性状数据库。
1. 研究区概况和研究方法
1.1 研究区概况
本研究地点位于北京市延庆县海坨山南麓的北京松山国家自然保护区（115°43′44″ ~ 115°50′22″E、40°29′09″ ~ 40°33′35″N），地处燕山山脉的军都山中。保护区属于暖温带大陆性季风气候，气候垂直带分带明显，试验地气温偏低，湿度偏高，属于典型的山地气候。年平均气温为8.5 ℃，最高气温为39 ℃，最低气温为−27.3 ℃，年平均日照为2 836.3 h，无霜期大约为153 d，年降雨量为493 mm，年蒸发量为1 772 mm。土壤类型随海拔梯度呈典型垂直分布，从低向高依次为山地褐色土、棕色森林土以及山地草甸土，本研究试验地土壤类型均为棕色森林土。该区自然资源丰富，保存有华北地区珍贵的油松天然林，乔木树种有油松、山杨（Populus davidiana）、胡桃楸（Juglans mandshurica）、蒙古栎（Quercus mongoliaca）等，试验区具有典型的针叶林特征，天然油松林内乔木层油松占绝对优势，地表植被种类丰富，灌草生长良好。
1.2 采样方法
于2017年7—8月在北京松山南坡海拔789 ~ 1 106 m油松天然分布区内设置27个20 m × 20 m具有代表性的标准地进行取样，重点研究了8个叶性状指标分别是叶面积（leaf area，LA）、比叶面积（specific leaf area，SLA）、叶干物质含量（leaf dry matter content，LDMC）、单位质量的氮含量（nitrogen concentration per unit mass，MN）、单位质量的磷含量（phosphorous concentration per unit mass，MP）、单位面积的氮含量（nitrogen concentration per unit of area，AN）、单位面积的磷含量（phosphorous concentration per unit of area，AP）以及叶氮磷比（leaf nitrogen to phosphorus ratio，LN∶P）沿海拔梯度的变化。这与Lajoie等[14]研究方法类似，关注的是一个相对较短的空间梯度（海拔变化约300 m），它代表了未来50 ~ 100年的实际温度变化幅度（约2 ℃）。每个样地内记录林分基本信息（经纬度、海拔高度、坡向和坡度），并进行每木检尺，选取长势良好的油松标准木3株，并用高枝剪剪取树冠外层中部，东南西北4个方向当年生枝条各1枝，每个枝条选取当年生无病虫害松针50束，用湿润滤纸并排包好后放入低温箱中保存。土壤样品采用5点取样法，选取样地4个顶点和中心点位置，去除地表枯落物后，用土钻钻取0 ~ 20 cm土样混合，取3份土壤样品留验，将土样置于自封袋中保存。用环刀法钻取土样，称其鲜质量（m1）。
1.3 样品测定
使用叶面积仪（LI-3000A）测定叶面积（LA，cm2），将选取的叶片浸入水中置于5 ℃的黑暗环境中12 h后取出，迅速用滤纸擦干叶片表面的水分，在万分之一电子天平中称其叶片饱和鲜质量（g），称量后装入信封置于105 ℃烘箱下杀青1 h，随即将烘箱温度调至80 ℃烘干48 h至恒质量，称其叶干质量（g）。计算比叶面积（SLA，cm2/g）及叶干物质含量（LDMC，mg/g）。计算公式如下：比叶面积 = 叶面积/叶干质量；叶干物质含量 = 叶干质量/叶饱和鲜质量。
将自封袋中土样取出置于铝盒中，在105 ℃烘箱内烘干至恒质量（m2），土壤含水量（soil water content，SWC）为：SWC = （m1 − m2）/m2 × 100%，土壤pH值用电位法测定。利用粉碎机和研钵将叶片样品粉碎、研磨、过筛，叶片单位质量磷含量（MP，mg/g）与土壤全磷含量（TP）采用钼锑抗比色法测定，叶片单位质量氮含量（MN，mg/g）与土壤全氮含量（TN）采用凯式定氮法。计算单位面积氮含量（AN，mg/cm2）、单位面积磷含量（AP，mg/cm2），以及叶氮磷比（LN∶P），计算公式如下：叶片单位面积氮含量=叶片单位质量氮含量/比叶面积；叶片单位面积磷含量 = 叶片单位质量磷含量/比叶面积。
1.4 数据处理
由于利用R3.5.1中spdep包结合各采样地空间坐标检验各采样地Moran’s Ⅰ，所需检验的性状数据在研究区域内是随机分布的，即不存在空间自相关，因此运用线性回归分析探究海拔与油松叶性状的关系。采用Pearson相关性分析检验叶性状之间的关系。利用通径系数分析，将各环境因子对油松功能性状的影响分解为直接作用和间接作用，以揭示各环境因子的作用机理和影响大小[12]。利用双终止原则分别对环境变量进行前向选择，得到显著的环境变量，使用冗余分析（redundancy analysis，RDA）与方差分解（partitioning of variation）来评估海拔（地形）因子与土壤因子的相对作用。以上分析运用了R3.5.1中的vegan、car、agricolae、spdep等安装包，利用PowerPoint2013和Sigmaplot12.5软件作图，图表中数据为平均值 ± 标准误差。
2. 结果与分析
2.1 叶功能性状沿海拔梯度的变化
油松叶功能性状指标随海拔梯度变化的分析表明（图1），在调查的海拔梯度内油松LA与SLA响应趋势类似，均随海拔升高而降低（分别为P < 0.05和P < 0.01），LDMC变化与之相反（P < 0.01）。MN与海拔有显著的相关性和较弱的海拔梯度变化格局（R2 = 0.14，P < 0.05），AN有较强的海拔梯度格局（R2 = 0.30，P < 0.01），均随海拔升高呈线性升高趋势。与以往研究不同的是随海拔升高，MP逐渐降低（P < 0.01），LN∶P逐渐增大（P < 0.05）；AP无显著变化趋势（P > 0.05）。
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图 1 油松叶性状随海拔梯度的变化LA为叶面积；SLA为比叶面积；LDMC为叶干物质含量；MN为单位质量的氮含量；MP为单位质量的磷含量；AN为单位面积的氮含量；AP为单位面积的磷含量；LN:P为叶氮磷比；CV为变异系数。下同。LA, leaf area; SLA, specific leaf area; LDMC, leaf dry matter content; MN, nitrogen concentration per unit mass; MP, phosphorous concentration per unit mass; AN, nitrogen concentration per unit area; AP, phosphorous concentration per unit area; LN:P, leaf nitrogen to phosphorus ratio; CV, coefficient of variation. The same below.Figure 1. Variations of leaf traits with altitude gradient for Pinus tabuliformis油松叶片各性状值在海拔梯度上具有较强的变异性，是生物对不同生境适应性变化的直接体现。如图1所示，本研究比较了8个叶功能性状的变异系数，其大小顺序为LA > AN > AP > SLA > LN:P > MN > MP > LDMC。其中LA和AN变化较大，变异系数分别为27.59%和24.28%，LDMC最稳定变异系数为10.33%。
2.2 叶功能性状间关系对海拔的响应
由各性状指数间的Pearson相关分析结果（表1）知，在海拔梯度上，LDMC与SLA显著负相关（P < 0.05），并表现出相异的响应趋势（图1）。AN与MN、AP极显著正相关（分别为P < 0.001和P < 0.01）。AN、AP均与SLA极显著负相关（P < 0.001）。LN∶P与MN、AN极显著正相关与MP极显著负相关（P < 0.001）。此外，LDMC与AP显著正相关，LA与MP显著正相关（P < 0.05）。
表 1 油松叶性状间的相关系数矩阵Table 1. Correlation matrix among leaf traits of Pinus tabuliformisLA LDMC SLA MN AN MP AP LDMC −0.231 SLA 0.055 −0.410* MN −0.245 0.103 −0.257 AN −0.171 0.324 −0.800 *** 0.775 *** MP 0.454* −0.078 0.221 −0.282 −0.324 AP 0.093 0.391* −0.722 *** 0.181 0.576 ** 0.337 LN:P −0.297 0.060 −0.358 0.803 *** 0.728 *** −0.648 *** −0.137 注：***表示 P < 0.001，** 表示P < 0.01，*表示P < 0.05。Notes: *** means correlation is significant at P < 0.001 level, ** means correlation is significant at P < 0.01 level, * means correlation is significant at P < 0.05 level. 2.3 油松叶功能性状主控因子
由表2通径分析结果可以得知，油松各叶性状的主控因子各不相同。油松LA与SLA主要受到海拔高度和TP的影响，其中TP对其产生正效应而海拔高度产生负效应，此外，土壤含水率还通过显著的间接作用对LA产生了负效应。LDMC主要受到土壤氮磷比和土壤含水率的影响，且都产生显著的正效应。MN与AN均受到土壤pH和TP影响，其中土壤pH对其产生正效应，而TP对其产生负效应，此外，MN还受到土壤含水率的影响（负效应），AN还受到海拔的影响（正效应）。MP主要受到海拔和坡度的影响，对其产生了显著的负效应，而TP直接通径系数较小，但其通过海拔和坡度对MP起到显著的正效应，表明TP的升高会弱化海拔和坡度对MP的负效应。油松叶氮磷比主要受到海拔、TP和土壤含水率的影响，其中海拔具有正效应，TP具有负效应。
表 2 油松各叶功能性状主要影响因素通径系数Table 2. Path coefficients of main influencing factors of leaf functional traits of Pinus tabuliformis叶性状
Leaf trait影响因素
Influencing factor相关系数
Correlation coefficient直接通径系数
Direct path coefficient间接通径系数总和
Total indirect path coefficientLA/cm2 alt −0.429 −0.239 −0.190 SWC −0.131 0.472 −0.602 TP 0.608 0.427 0.183 N∶P −0.462 −0.371 −0.089 LDMC/(mg·g−1) alt 0.420 −0.006 0.427 SWC 0.529 0.221 0.309 N∶P 0.586 0.435 0.155 SLA/(cm2·g−1) alt −0.503 −0.325 −0.175 TP 0.221 0.250 0.220 N∶P −0.407 −0.039 −0.371 MN/(mg·g−1) pH 0.370 0.299 0.071 SWC 0.053 −0.383 0.433 TN −0.123 0.252 −0.372 TP −0.453 −0.622 0.172 AN/(mg·cm−2) alt 0.577 0.179 0.401 pH 0.416 0.198 0.222 TP −0.600 −0.404 −0.197 N∶P 0.476 0.062 0.148 MP/(mg·g−1) alt −0.549 −0.483 −0.067 slo −0.584 −0.375 −0.205 SWC −0.192 0.288 −0.478 TP 0.406 0.042 0.368 LN:P alt 0.480 0.547 −0.068 SWC 0.098 −0.383 0.483 TP −0.472 −0.302 −0.167 注：alt为海拔；slo为坡度；SWC为土壤含水率；pH为土壤pH值；TN为土壤全氮含量；TP为土壤全磷含量；N:P为土壤氮磷比；直接通径系数，表示环境因子对油松叶性状的直接影响；间接通径系数，表示某一因子通过其他因子对油松叶性状的间接影响；数值大小表示影响程度；−表示负效应，无符号表示正效应。Notes: alt, altitude; slo, slope; SWC, soil water content; pH, soil pH; TN, soil total nitrogen content; TP, soil total phosphorus content; N:P, soil nitrogen to phosphorus ratio. Direct path coefficient and indirect path coefficient mean direct and indirect effects of environmental factors on P. tabulaeformis leaf traits, respectively. Numerical value indicates influencing degree. Number with or without − means negative or possitive effects. 2.4 环境因子对油松性状的相对作用
冗余分析及方差分解结果（图2）显示，不同叶性状可塑性存在着较大差异，海拔与土壤因子两组变量解释了北京松山叶性状6.28% ~ 41.10%的变异。海拔变量独立解释了MP性状的20.16%的变异和LN∶P的4.57%变异，而对其他性状解释率极低；两组变量共同解释叶性状6.28% ~ 30.49%的变异，占总解释率的67.24%，说明海拔与土壤因子存在明显的共同作用；土壤变量对叶面积存在显著的单独解释率（P < 0.001），达到25.95%，但对其他叶性状解释力都很弱。
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图 2 海拔、地形与土壤因子对油松叶性状的解释Figure 2. Explanation of altitude (topography) and soil factors to leaf traits of Pinus tabuliformis为此，引入坡向（西南/东南）和坡度变量与海拔共同作为地形因子，两组变量除了对MP解释率提高了10.76%，对其他叶性状解释率没有明显的提高。引入坡向和坡度变量后，土壤因子依然对LA存在极显著的单独解释率（P < 0.001），但土壤因子的单独解释率减小，说明坡度、坡向与土壤因子的共同作用也是引起的叶面积变异的重要解释因子。
3. 讨 论
3.1 海拔对油松叶功能性状的影响
3.1.1 LA、LDMC及SLA
油松作为样地的优势树种，对环境变化敏感，本研究比较了油松种内水平各个叶功能性状随海拔的变化趋势，发现叶性状具有较大的环境可塑性。研究地区内油松LA与SLA随海拔梯度的升高减小，其中LA表现出明显的种内变异模式（CV = 27.59%），这是由于叶片大小具有较大的形态可塑性[8]能够允许叶片适应不同的光合条件，保持水分供应和蒸腾需求之间的有效平衡。本研究发现LA和SLA与海拔显著负相关，这与多数研究结果一致[2, 15]。导致这种现象的原因是，低海拔地区的油松为适应激烈的竞争环境，需要较大的LA来接收光能，以便最大程度地维持光合作用。而高海拔植株会通过增加叶肉细胞密度并减小叶光捕获面积，从而降低叶片呼吸和蒸腾速率，以此有效增强叶片对于强光的保护作用并与资源匮乏环境相适应[16]。
与LA和SLA的响应趋势相反，研究区域内油松LDMC与海拔显著正相关（P < 0.01）。LDMC主要反映的是植物对于养分元素的保有能力，且不易受到其他叶片性状的限制[17]。研究表明，环境胁迫驱动下的自然选择使得植物倾向于以最小的水分散失来获得最大的碳同化速率[18]。因此随海拔增加植株会提高富碳组织的比例投资于机械支持结构与维管结构，使叶片内部水分向叶片表面扩散的距离或阻力增大，降低植物内部水分散失[19]。LDMC与其他性状相比是最稳定的变量（CV = 10.33%），在先前的研究中，LDMC显示出更多的限制性变化，表现出较强的内稳性[20]。
3.1.2 MN、AN、MP及AP
叶片中氮元素和磷元素是各种蛋白质和遗传物质不可缺少的组成成分，对植物的生长发育起着重要作用。叶氮含量的增加能够增加光合器官或组织氮的投入，本研究中油松MN与AN的响应趋势基本一致（图1）。MN随海拔的增加可能反映了最优氮利用效率，生长在较温暖山地上的植物往往会因海拔升高而在单位质量中储存更多的氮[6]。这可能是由于叶绿素含量的增加，以利于在有限的叶面积下充分进行光合作用[21]。也可能是随着海拔升高，叶片需要合理分配氮在光合器官与非光合器官之间比例关系，辐射和温度的变化降低了叶绿素在细胞中的含量，但是诱导了更多的氮素投资于细胞壁等外部结构弥补了氮元素的损失[22]。
AN随海拔升高显著增加，这与Midolo等[6]对AN在全球范围内对海拔梯度的响应趋势研究结果一致。当MN相对一定时，单位面积上叶肉细胞随海拔升高而增多是导致AN增加的主要原因。同时，Read等[7]研究表明，海拔相对较高的地区对组织形成的影响使得无论土壤养分限制程度如何，都会导致较高AN值。本研究中氮元素（MN、AN）受到pH和TP影响，其中pH对其产生正效应而土壤全磷含量产生负效应。以往研究表明，植物组织中氮素含量与土壤氮素有效性密切相关[23]，但在本研究中土壤氮素对MN只有微弱的（正）效应。其可能的原因是，针叶树种有相对长的光合生长期和较低光合速率，故降低了它对土壤氮素的要求，削弱了MN和AN与土壤N含量关系。
本研究中MP与氮元素对海拔梯度的响应趋势相反（图1），这与以往研究认为氮元素和磷元素吸收途径一致，受到外界环境影响应表现出一致变化规律[24]的结论相反。分析合理的解释有：（1）C对P可能存在“稀释效应”，高海拔植物组织形成可能抑制叶片组织中磷和其他营养物质，该效应把植物体中的C比作溶液的溶剂，而把其他营养元素比作溶液的溶质，即C对P具有一定的稀释作用[24]。（2）在松山地区TP随着海拔和坡度增加而降低，植物对磷元素的获取主要是通过根系从土壤中吸收，低温抑制土壤养分移动和根系吸收养分[25]，土壤中磷元素的含量降低极大的限制了油松叶磷含量（表2）。当然这种关系是相互的，在缺乏营养的环境中，植物产生少量的凋落物，并在组织中保存营养，从而加剧了贫瘠的环境。AP缺乏对海拔梯度的响应（图1），这表明AP的变化与海拔无关或多种非生物因素沿海拔变化时可能发生冲突，性状值在海拔梯度上缺乏单一线性变化。
3.1.3 LN∶P
植物叶片的叶氮磷比体现了植物快速生长和养分保存之间的权衡[25]。本研究中，油松LN∶P主要受海拔（正效应）和TP（负效应）的影响。植物由于快速的生长需要磷含量丰富的核糖核酸（8.7%）来支持蛋白质的合成，因此磷的增长要比氮快，从而导致低海拔地区有机个体具有较低的氮磷比[26]。随着海拔的增加，叶片的光合速率与生长速率降低，不需要过多核糖核酸用于合成蛋白质，这大大降低了叶磷的需求，由此油松叶氮磷比与海拔显著正相关。
叶氮磷比常被用于指示和判断营养限制类型，目前较多采用Koerselman等[27]提出的当氮磷比小于14时为氮限制的理论。本研究中松山地区油松LN∶P均值小于14，这与欧晓岚等[13]研究中得到天然油松林阳坡和阴坡的叶氮磷比分别为8.52和10.89的研究结果基本一致。虽然大多数温带和寒带植物是氮限制，但北京松山地区油松是否为氮限制仍值得商榷。原因如下：首先，北京松山平均叶氮含量（13.06 mg/g）虽低于中国陆生植物（18.6 mg/g），但高于我国针叶木本植物（11.7 mg/g）[28]和氮限制的基本条件（< 13 mg/g）；其次，针叶树种的氮磷比本身含量较低，低氮磷比的植物在冬季能较好的保存营养[26]；另外有研究证实，氮磷比主要由P的变化决定的，因为他们的N相对稳定，松山地区土壤P含量相对充足，当植物在高磷环境下生长时，其贮藏组织可以有很高的磷含量和较低的氮磷比[29]，而由通径分析的结果可知油松LA、SLA及LN∶P等性状都在一定程度上受到土壤磷含量的影响。这表明，土壤磷含量变化是油松成熟林低氮磷比和生长的重要影响因子，而北京松山地区是否为氮限制还应进行施氮的控制试验研究中进行验证。
3.2 油松叶功能性状间关系对海拔梯度的响应
植物可以通过各性状间的协同与权衡来适应环境的变化，并形成性状间最佳的功能组合[30]，但在不同研究尺度，叶性状因子之间的相关性存在一定的差异，某个性状的变异在多大程度上与其他性状对海拔的反应有关还尚不清楚[6]。在海拔梯度下，油松LDMC与SLA显著负相关（P < 0.05），这与全球尺度或群落尺度研究结果相同[31]。类似地，欧晓岚等[13]在北京松山研究中也发现无论当年生或往年生，油松的SLA和LDMC均呈极显著的负相关关系（P < 0.01）。
普遍认为，氮元素和磷元素吸收途径相同，受到外界环境的影响时应表现出一致的变化规律。Han等[28]根据中国753种植物种的叶氮和叶磷含量进行分析表明，植物氮含量和磷含量具有一致性，均随海拔的升高而增加。任书杰等[32]通过对文献数据的搜集整理比较了中国东部南北样带叶氮含量和叶磷含量的相关性，发现叶片的氮和磷含量随纬度和年均温度的变化具有相同的变化趋势。但本研究发现，沿海拔梯度油松AN与AP呈极显著正相关，而MN与MP之间的相关关系不显著。这说明氮与磷相关性在不同尺度上存在一定的差异，本研究区域中油松叶肉细胞密度的结构性变化是影响松山地区叶氮和叶磷含量变化的重要影响因子。
AN表现出对环境因素的高度种内变异并与SLA显著负相关，这可能是由于AN是单位质量的氮含量与比叶面积的比值，因此叶片的结构和氮含量影响着AN变化。AN具有较高的种内变异性可能受到多种因素影响，而不是沿海拔单一线性梯度反应，同样地，AP表现出较高的变异性，并与SLA极显著负相关（P < 0.001）。
当然，MN在海拔方向上的正相关趋势与叶片性状表现出的随海拔增加的资源保守策略（即较低的SLA和LA）相反，并与Wright等[3]利用全球叶片性状数据库提出的叶经济型谱（leaf economic spectrum，LES）并不相符。对此，大量研究表明，叶性状协调（包括叶经济指标中）显示了叶片性状具有很强的全局（全球）相关性，但在局部尺度和种内水平上并不一定成立[11]。Messier等[33]研究表明，在局部尺度上性状之间的相互依赖关系尚不清楚，在许多情况下，SLA和叶氮并不能完全表现出植物对海拔反应的性状综合特征。
3.3 环境因子对油松性状的解释
方差分解结果表明，海拔和其他环境变量对油松叶性状变异影响很弱（图2）。原因可能是油松具有通过表型可塑性以适应非生物环境变化，但其叶性状的种内变异在很大程度上还受到遗传因素和生物环境的影响[34]。Pescador等[35]研究表明叶性状受气候和土壤肥力的的适度调控，而大多数性状和物种表现出较高的样地内变异性，这种样地内的变异性削弱了性状对单一梯度的响应。研究表明[36]，物种组成和物种相互作用随环境的变化是叶性状变异的重要来源，并可以抵消环境梯度对性状的影响。Liu等[36]研究发现，系统发育解释了平均55.3%的样地间和样地内变异，这远比气候和土壤解释力要高。张小芳等[24]研究中发现气象及土壤因素只解释了火绒草叶碳和叶氮变化的13%和28%，而叶磷未能构成结构方程模型，可能是因为叶化学计量的变化主要在于物种自身的特性、群落结构及种内及种间竞争的影响。
4. 结 论
（1）油松叶性状具有较大的环境可塑性，其中LA变异系数最大（27.59%），LDMC变异系数最小（10.33%）。油松叶面积、比叶面积及单位质量下磷含量随海拔梯度升高呈降低趋势，而叶干物质含量、单位质量下氮含量、单位面积下氮含量及叶氮磷比随海拔梯度升高而升高。
（2）部分叶性状之间沿海拔梯度表现出显著的协同或权衡变化趋势，油松SLA与LDMC呈显著负相关（P < 0.05），与AN、AP呈极显著负相关（P < 0.001），不同研究尺度叶性状之间的协同或权衡关系存在一定的差异。
（3）控制油松各叶性状变异的主要环境因子各不相同，油松LA、SLA及LN:P主要受到海拔高度和土壤全磷的影响，LDMC主要受到土壤氮磷比和土壤含水率的影响，MN、AN主要受到土壤pH和土壤全磷影响，MP主要受到海拔和坡度的影响。
（4）海拔土壤因子只能解释油松叶片功能性状6.28% ~ 41.1%的变异。
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图 1 油松叶性状随海拔梯度的变化
LA为叶面积；SLA为比叶面积；LDMC为叶干物质含量；MN为单位质量的氮含量；MP为单位质量的磷含量；AN为单位面积的氮含量；AP为单位面积的磷含量；LN:P为叶氮磷比；CV为变异系数。下同。LA, leaf area; SLA, specific leaf area; LDMC, leaf dry matter content; MN, nitrogen concentration per unit mass; MP, phosphorous concentration per unit mass; AN, nitrogen concentration per unit area; AP, phosphorous concentration per unit area; LN:P, leaf nitrogen to phosphorus ratio; CV, coefficient of variation. The same below.
Figure 1. Variations of leaf traits with altitude gradient for Pinus tabuliformis
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图 2 海拔、地形与土壤因子对油松叶性状的解释
Figure 2. Explanation of altitude (topography) and soil factors to leaf traits of Pinus tabuliformis
表 1 油松叶性状间的相关系数矩阵
Table 1 Correlation matrix among leaf traits of Pinus tabuliformis
LA LDMC SLA MN AN MP AP LDMC −0.231 SLA 0.055 −0.410* MN −0.245 0.103 −0.257 AN −0.171 0.324 −0.800 *** 0.775 *** MP 0.454* −0.078 0.221 −0.282 −0.324 AP 0.093 0.391* −0.722 *** 0.181 0.576 ** 0.337 LN:P −0.297 0.060 −0.358 0.803 *** 0.728 *** −0.648 *** −0.137 注：***表示 P < 0.001，** 表示P < 0.01，*表示P < 0.05。Notes: *** means correlation is significant at P < 0.001 level, ** means correlation is significant at P < 0.01 level, * means correlation is significant at P < 0.05 level. 
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表 2 油松各叶功能性状主要影响因素通径系数
Table 2 Path coefficients of main influencing factors of leaf functional traits of Pinus tabuliformis
叶性状
Leaf trait影响因素
Influencing factor相关系数
Correlation coefficient直接通径系数
Direct path coefficient间接通径系数总和
Total indirect path coefficientLA/cm2 alt −0.429 −0.239 −0.190 SWC −0.131 0.472 −0.602 TP 0.608 0.427 0.183 N∶P −0.462 −0.371 −0.089 LDMC/(mg·g−1) alt 0.420 −0.006 0.427 SWC 0.529 0.221 0.309 N∶P 0.586 0.435 0.155 SLA/(cm2·g−1) alt −0.503 −0.325 −0.175 TP 0.221 0.250 0.220 N∶P −0.407 −0.039 −0.371 MN/(mg·g−1) pH 0.370 0.299 0.071 SWC 0.053 −0.383 0.433 TN −0.123 0.252 −0.372 TP −0.453 −0.622 0.172 AN/(mg·cm−2) alt 0.577 0.179 0.401 pH 0.416 0.198 0.222 TP −0.600 −0.404 −0.197 N∶P 0.476 0.062 0.148 MP/(mg·g−1) alt −0.549 −0.483 −0.067 slo −0.584 −0.375 −0.205 SWC −0.192 0.288 −0.478 TP 0.406 0.042 0.368 LN:P alt 0.480 0.547 −0.068 SWC 0.098 −0.383 0.483 TP −0.472 −0.302 −0.167 注：alt为海拔；slo为坡度；SWC为土壤含水率；pH为土壤pH值；TN为土壤全氮含量；TP为土壤全磷含量；N:P为土壤氮磷比；直接通径系数，表示环境因子对油松叶性状的直接影响；间接通径系数，表示某一因子通过其他因子对油松叶性状的间接影响；数值大小表示影响程度；−表示负效应，无符号表示正效应。Notes: alt, altitude; slo, slope; SWC, soil water content; pH, soil pH; TN, soil total nitrogen content; TP, soil total phosphorus content; N:P, soil nitrogen to phosphorus ratio. Direct path coefficient and indirect path coefficient mean direct and indirect effects of environmental factors on P. tabulaeformis leaf traits, respectively. Numerical value indicates influencing degree. Number with or without − means negative or possitive effects.
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[1] 何念鹏, 刘聪聪, 张佳慧, 等. 植物性状研究的机遇与挑战: 从器官到群落[J]. 生态学报, 2018, 38(19):6787−6796. He N P, Liu C C, Zhang J H, et al. Perspectives and challenges in plant traits: from organs to communities[J]. Acta Ecologica Sinica, 2018, 38(19): 6787−6796.
[2] Hölscher D, Schmitt S, Kupfer K. Growth and leaf traits of four broad-leaved tree species along a hillside gradient[J]. European Journal of Forest Research, 2002, 121(5): 229−239. doi: 10.1046/j.1439-0337.2002.02031.x
[3] Wright I J, Reich P B, Westoby M, et al. The world-wide leaf economics spectrum[J]. Nature, 2004, 428: 821−827. doi: 10.1038/nature02403
[4] 王文娟, 吕慧, 钟悦鸣, 等. 胡杨异形叶性状与其个体发育的关系[J]. 北京林业大学学报, 2019, 41(2):62−69. Wang W J, Lü H, Zhong Y M, et al. Relationship between heteromorphic leaf traits of Populus euphratica and its individual development[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2019, 41(2): 62−69.
[5] Graae B J, Frenne P D, Kolb A, et al. On the use of weather data in ecological studies along altitudinal and latitudinal gradients[J]. Oikos, 2012, 121(1): 3−19. doi: 10.1111/j.1600-0706.2011.19694.x
[6] Midolo G, de Frenne P, Hölzel N, et al. Global patterns of intraspecific leaf trait responses to elevation[J]. Global Change Biology, 2019, 25(7): 2485−2498. doi: 10.1111/gcb.14646
[7] Read Q D, Moorhead L C, Swenson N G, et al. Convergent effects of elevation on functional leaf traits within and among species[J]. Functional Ecology, 2014, 28(1): 37−45. doi: 10.1111/1365-2435.12162
[8] Umaña M N, Swenson N G. Intraspecific variation in traits and tree growth along an elevational gradient in a subtropical forest[J]. Oecologia, 2019, 191(1): 153−164. doi: 10.1007/s00442-019-04453-6
[9] 李宗杰, 田青, 宋玲玲. 甘肃省摩天岭北坡木本植物叶性状变异及关联[J]. 中国沙漠, 2018, 38(1):149−156. doi: 10.7522/j.issn.1000-694X.2016.00129 Li Z J, Tian Q, Song L L. Variation and correlation of leaf traits in woody plants in the north-facing slope of Motialing, Gansu, China[J]. Journal of Desert Research, 2018, 38(1): 149−156. doi: 10.7522/j.issn.1000-694X.2016.00129
[10] 徐化成, 孙肇凤, 郭广荣, 等. 油松天然林的地理分布和种源区的划分[J]. 林业科学, 1981, 17(3):258−270. Xu H C, Sun Z F, Guo G R, et al. Geographic distribution of Pinus tabulaeformis Carr. and classification of provenance regions[J]. Scientia Silvae Sinicae, 1981, 17(3): 258−270.
[11] Messier J, Mcgill B, Lechowicz M. How do traits vary across ecological scales? A case for trait-based ecology[J]. Ecology Letters, 2010, 13(7): 838−848. doi: 10.1111/j.1461-0248.2010.01476.x
[12] 张凯, 侯继华, 何念鹏. 油松叶功能性状分布特征及其控制因素[J]. 生态学报, 2017, 37(3):736−749. Zhang K, Hou J H, He N P. Leaf functional trait distribution and controlling factors of Pinus tabuliformis[J]. Acta Ecoloica Sinica, 2017, 37(3): 736−749.
[13] 欧晓岚, 刘艳红. 北京松山不同坡向和径级油松异龄叶功能性状特征[J]. 南京林业大学学报(自然科学版), 2017, 41(4):80−88. Ou X L, Liu Y H. Age, slope aspectsand diameter classes affect the leaf functional traits of Pinus tabulaeformis in Songshan, Beijing[J]. Journal of Nanjing Forestry University (Natural Sciences Editions), 2017, 41(4): 80−88.
[14] Lajoie G, Vellend M. Characterizing the contribution of plasticity and genetic differentiation to community-level trait responses to environmental change[J]. Ecology and Evolution, 2018, 8(8): 3895−3907. doi: 10.1002/ece3.3947
[15] Luo T, Luo J, Pan Y. Leaf traits and associated ecosystem characteristics across subtropical and timberline forests in the Gongga Mountains, eastern Tibetan Plateau[J]. Oecologia, 2005, 142(2): 261−273. doi: 10.1007/s00442-004-1729-6
[16] Poorter H, Niinemets U, Poorter L, et al. Causes and consequences of variation in leaf mass per area (LMA): a meta-analysis[J]. New Phytologist, 2009, 182(3): 565−588. doi: 10.1111/j.1469-8137.2009.02830.x
[17] Wilson P J, Thompson K, Hodgson J G. Specific leaf area and leaf dry matter content as alternative predictors of plant strategies[J]. New Phytologist, 1999, 143(1): 155−162. doi: 10.1046/j.1469-8137.1999.00427.x
[18] Hetherington A M, Woodward F I. The role of stomata in sensing and driving environmental change[J]. Nature, 2003, 424: 901−908. doi: 10.1038/nature01843
[19] Wright I J, Reich P B, Westoby M. Strategy shifts in leaf physiology, structure and nutrient content between species of high- and low-rainfall and high- and low-nutrient habitats[J]. Functional Ecology, 2001, 15(4): 423−434. doi: 10.1046/j.0269-8463.2001.00542.x
[20] 陈晨, 刘丹辉, 吴键军, 等. 东灵山地区辽东栎叶性状与地形因子关系[J]. 生态学杂志, 2015, 34(8):2131−2139. Chen C, Liu D H, Wu J J, et al. Leaf traits of Quercus wutaishanica and their relationship with topographic factors in Mount Dongling[J]. Chinese Journal of Ecology, 2015, 34(8): 2131−2139.
[21] 祁建, 马克明, 张育新. 辽东栎(Quercus liaotungensis)叶特性沿海拔梯度的变化及其环境解释[J]. 生态学报, 2007, 27(3):930−937. doi: 10.3321/j.issn:1000-0933.2007.03.013 Qi J, Ma K M, Zhang Y X. The altitudinal variation of leaf traits of Quercus liaotungensis and associated environmental explanations[J]. Acta Ecoloica Sinica, 2007, 27(3): 930−937. doi: 10.3321/j.issn:1000-0933.2007.03.013
[22] Reich P B, Oleksyn J, Tilman G D. Global patterns of plant leaf N and P in relation to temperature and latitude[J]. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2004, 101(30): 11001−11006. doi: 10.1073/pnas.0403588101
[23] Körner C. The use of ‘altitude’ in ecological research[J]. Trends in Ecology & Evolution, 2007, 22(11): 569−574.
[24] 张小芳, 刘贤德, 敬文茂, 等. 祁连山不同海拔火绒草叶片生态化学计量特征及其与土壤养分的关系[J]. 应用生态学报, 2019, 30(12):4012−4020. Zhang X F, Liu X D, Jing W M, et al. Characteristics of Leontopodium leontopodioides leaf stochiometry with altitude and their relationship with soil nutrients in Qilian Mountains, Northwest China[J]. Chinese Journal of Applied Ecology, 2019, 30(12): 4012−4020.
[25] Körner C. Alpine plant life: functional plant ecology of high mountain ecosystems[M]. Berlin:Springer, 2003.
[26] Güsewell S. N:P ratios in terrestrial plants: variation and functional significance[J]. New Phytologist, 2004, 164(2): 243−266. doi: 10.1111/j.1469-8137.2004.01192.x
[27] Koerselman W, Arthur F M M. The vegetation N:P ratio: a new tool to detect the nature of nutrient limitation[J]. Journal of Applied Ecology, 1996, 33(6): 1441−1450. doi: 10.2307/2404783
[28] Han W, Fang J, Guo D, et al. Leaf nitrogen and phosphorus stoichiometry across 753 terrestrial plant species in China[J]. The New Phytologist, 2005, 168(2): 377−385. doi: 10.1111/j.1469-8137.2005.01530.x
[29] Olsen J K, Bell L C. A glasshouse evaluation of ‘critical’ N and P concentrations and N:P ratios in various plant parts of six Eucalypt species[J]. Australian Journal of Botany, 1990, 38(3): 669−678.
[30] 刘超, 武娴, 王襄平, 等. 内蒙古灌木叶性状关系及不同尺度的比较[J]. 北京林业大学学报, 2012, 34(6):23−29. Liu C, Wu X, Wang X P, et al. Relationships among shrub leaf traits in Inner Mongolia and comparison in different spatial scales[J]. Journal of Beijing Forestry University, 2012, 34(6): 23−29.
[31] Wright I J, Cannon K. Relationships between leaf lifespan and structural defences in a low-nutrient, sclerophyll flora[J]. Functional Ecology, 2001, 15(3): 351−359. doi: 10.1046/j.1365-2435.2001.00522.x
[32] 任书杰, 于贵瑞, 陶波, 等. 中国东部南北样带654种植物叶片氮和磷的化学计量学特征研究[J]. 环境科学, 2007, 28(12):2665−2673. doi: 10.3321/j.issn:0250-3301.2007.12.001 Ren S J, Yu G R, Tao B, et al. Leaf nitrogen and phosphorus stoichiometry across 654 terrestrial plant species in NSTEC[J]. Environmental Science, 2007, 28(12): 2665−2673. doi: 10.3321/j.issn:0250-3301.2007.12.001
[33] Messier J, Mcgill B J, Enquist B J, et al. Trait variation and integration across scales: is the leaf economic spectrum present at local scales?[J]. Ecography, 2017, 40(6): 685−697. doi: 10.1111/ecog.02006
[34] Richardson B A, Chaney L, Shaw N L, et al. Will phenotypic plasticity affecting flowering phenology keep pace with climate change?[J]. Global Change Biology, 2017, 23(6): 2499−2508. doi: 10.1111/gcb.13532
[35] Pescador D S, Francesco D B, Fernando V, et al. Plant trait variation along an altitudinal gradient in mediterranean high mountain grasslands: controlling the species turnover effect[J/OL]. Plos ONE, 2015, 10(3): e0118876 (2015−03−16)[2020−01−26]. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0118876.
[36] Liu C, Wang X, Wu X, et al. Relative effects of phylogeny, biological characters and environments on leaf traits in shrub biomes across central Inner Mongolia, China[J]. Journal of Plant Ecology, 2013, 6(3): 220−231. doi: 10.1093/jpe/rts028
-
期刊类型引用(20)
1. 吕佩芟，蒋涵，周敏，刘一念，邓宇晴，刘雄琴，王业社，王灯. 不同海拔梯度对亮叶水青冈叶形态与光合色素的影响. 现代园艺. 2025(05): 34-36 . 
百度学术
2. 周航宇，付琪瑶，梁婉婷，宋沼鹏，侯继华. 天然油松叶-枝-根氮磷含量随降水和温度的变化规律. 北京林业大学学报. 2024(01): 44-54 . 本站查看
3. 郭文芳，陈艳梅，高飞，王佳乐. 太行山7种药用植物性状特征及其对土壤因子的响应. 环境工程技术学报. 2024(02): 612-621 . 百度学术
4. 张月萍，张梦婷，李敏瑄，代鹏跃，李润泽，王妍方. 不同生境下木棉幼苗叶性状和光合特性研究. 西部林业科学. 2024(02): 64-71 . 百度学术
5. 赵秋玲，郭小龙，张晶，张彦仲. 水曲柳叶片功能性状及C、N、P化学计量对海拔的响应. 西北植物学报. 2024(05): 792-801 . 百度学术
6. 邹旭阁，王寅，王健铭，曲梦君，朱威霖，赵航，司建华，李景文. 胡杨叶功能性状的协同与权衡及对树龄、土壤因子的响应. 北京林业大学学报. 2024(05): 82-92 . 本站查看
7. 毛开泽，高漫娟，吴睿，张月萍，程希平. 木棉树形结构和叶性状对生境要素的响应研究. 广西植物. 2024(05): 863-872 . 百度学术
8. 李永宁，宗鹏. 植物功能性状对环境的响应及在森林经营中的应用. 中南林业科技大学学报. 2024(06): 1-10 . 百度学术
9. 李娜娜，黄健，吴镜辉，张婷，侯晓龙，吴鹏飞. 马尾松林下套种阔叶树的叶功能性状和化学计量特征季节动态研究. 西北林学院学报. 2024(06): 87-94 . 百度学术
10. 郭美灵，赵伊玲，殷宝，宁春如，杜维波，王旭虎，周晓雷，张晓玮. 野外同质园内油松叶功能性状的种内变异研究. 西北林学院学报. 2024(06): 95-103 . 百度学术
11. 俞群，高伟，施家意，傅成杰，林国江，康天琪，邱敏. 珍稀植物银粉蔷薇叶功能性状对环境变化的响应. 热带亚热带植物学报. 2024(06): 705-714 . 百度学术
12. 周靖 ，杨邵 ，华绍贵 ，吴甘霖 . 大别山五针松针叶功能性状及其与土壤养分关系的研究. 安庆师范大学学报(自然科学版). 2023(02): 96-102 . 百度学术
13. 王洁茹，石文凯，吴会峰，胡保安，程小琴，韩海荣. 晋北典型针叶人工林叶功能性状特征及其与土壤因子的关系. 西北植物学报. 2023(05): 835-845 . 百度学术
14. 曹向文，张淼淼，陈健，史作民. 川滇高山栎叶片氮磷含量的海拔变化. 陆地生态系统与保护学报. 2023(05): 1-9 . 百度学术
15. 吴天彧，杨依康，周帅，张清舒，罗建. 色季拉山不同海拔梯度下三花杜鹃叶表型性状变异研究. 高原农业. 2022(01): 41-48 . 百度学术
16. 王超，卢杰，姚慧芳，于德水，段斐，周晨霓. 急尖长苞冷杉叶功能性状特征及其环境响应. 森林与环境学报. 2022(02): 123-130 . 百度学术
17. 何雅琴，史晓洁，陈国杰，赖敏英，曾纪毅，魏凯，邓传远. 滨柃叶功能性状对环境因子的响应. 生态学报. 2022(06): 2418-2429 . 百度学术
18. 杨巧，朱润军，杨畅宇，李仕杰，程希平. 基于树形结构的木棉叶功能性状差异性研究. 生态学报. 2022(07): 2834-2842 . 百度学术
19. 黄郑雯，杨霖，王玉洁，毛开泽，高漫娟，程希平. 不同生境下木棉树形结构特征及其影响因子. 生态学杂志. 2022(08): 1552-1559 . 百度学术
20. 黄汐月，陈卓，黄梦月，杨文静，石松林，李景吉，彭培好，王国严. 藏东木本植物群落功能性状分布与环境的关系. 生态学报. 2022(22): 8964-8976 . 百度学术
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